Ремоделирование вен шеи и венозно-артериальный баланс при наружном компрессионном стенозе и гипоплазии внутренних яремных вен

• Семенов Станислав Евгеньевич
• Бондарчук Дмитрий Владимирович
• Малков Иван Николаевич
• Шатохина Мария Геннадьевна

Резюме

Цель исследования - определить параметры ремоделирования и изменения гемодинамики яремных и внеяремных путей при нетромботической наружной компрессии и гипоплазии внутренней яремной вены (ВЯВ).

Материал и методы. Изучены характеристики у пациентов с наружной компрессией ВЯВ (n=50), гипоплазией ВЯВ (n=27), после перевязки/резекции ВЯВ (n=6) и в контрольной группе (n=31). Выполнялись такие исследования, как неврологический осмотр, ультразвуковое исследование ВЯВ (уровень J2 и на уровне стеноза), общей сонной и почечной артерий (уровень V2), магнитно-резонансная венография вен шеи. Определяли степень стеноза ВЯВ, площадь сосудов, усредненную по времени скорость кровотока, расчетный показатель венозно-артериального баланса (%).

Результаты. Клинически компрессия и гипоплазия ВЯВ проявляются преимущественно церебральной венозной дисциркуляцией (ЦВД), но у 7,4-12% пациентов регистрируется венозная энцефалопатия (ВЭ). Площадь ВЯВ на уровне стеноза в среднем в 6 раз меньше, а в сегменте J2 в 3 раза меньше, чем площадь противоположной ВЯВ. Стенозированная ВЯВ подвергается отрицательному, а противоположная ВЯВ и другие венозные коллекторы шеи - положительному ремоделированию. Для сопоставления использовался относительно новый расчетный параметр - венозно-артериальный баланс. Было продемонстрировано уменьшение величины этого показателя со стороны патологии/аномалии в 3-4 раза (около 9% в среднем) от нормы (25-33%), и увеличение величины этого показателя с противоположной стороны в 2 раза (53-54% в среднем). Если компенсация за счет противоположной ВЯВ не наступает, то развиваются симптомы ЦВД и ВЭ, а также включаются механизмы внеяремного положительного ремоделирования. Пороговые значения венозно-артериального баланса для перехода противоположной ВЯВ от компенсаторного расширения к формированию внеяремных путей - от 40 до 60%.

Заключение. Яремный путь церебрального венозного оттока является доминирующим и при его одностороннем нарушении наиболее доминантной становится противоположная ВЯВ. При этом, несмотря на включение дополнительных внеяремных путей оттока, могут развиться ЦВД и ВЭ, что свидетельствует об ограниченных компенсаторных возможностях.

Ключевые слова:  венозно-артериальный баланс; внутренняя яремная вена; наружный стеноз; гипоплазия; ультразвуковое исследование; магнитно-резонансная венография

Введение

Механизмы нарушений церебрального венозного оттока на уровне шеи изучены в недостаточной степени, что, возможно, связано со значительной анатомической вариабельностью церебральной венозной системы, затруднениями при определении понятий нормы и патологии в отношении внутренних яремных (ВЯВ) и позвоночных вен (ПВ). Это усложняет диагностику клинических проявлений при венозных дисциркуляциях. Кроме того, уверенности в заключениях не способствует и отсутствие прямой детерминированности развития внутричерепной гипертензии в зависимости от степени нарушений оттока венозной крови. Описаны наблюдения как летального исхода, так и сохранения адекватного венозного оттока после перевязки ВЯВ [1].

В последние годы этой проблеме начинают уделять большее внимание. Это связано с появлением ряда публикаций о разных видах наружной компрессии ВЯВ, определяющим фактором диагностики при которых является сужение сосуда с возможным успешным хирургическим устранением компрессии [2]. При этом существует необходимость введения новой формулировки для "неправильно" первично названной идиопатической внутричерепной гипертензии. Дело в том, что как только стала известна причина венозного застоя, уже нет права использовать термин "идиопатическая". В литературе обсуждается связь между проявлениями клинической картины внутричерепной гипертензии и локальным сужением просвета церебральных венозных структур [3]. Доказать значимость венозного яремного стеноза в клинической практике всегда бывает сложно [4].

Считается, что нарушения церебрального венозного кровообращения нетромботического характера не являются социально значимыми состояниями и не отражены в Международной классификации болезней ни 10-го (МКБ-10), ни 11-го пересмотра (МКБ-11). Поэтому использование "тяжелых" способов диагностики с инвазивной или компьютерно-томографической (КТ)-ангиографией связано с неоправданным риском для пациентов с незначимо или умеренно выраженными проявлениями венозного застоя. Значит, следует расширять возможности наиболее доступных, неинвазивных и безопасных методов визуализации, к которым относятся ультразвуковое сканирование и магнитно-резонансная венография (МРВ) [5]. Данная статья является результатом продолжения наших исследования в этой области. Были получены результаты обследования больших групп пациентов и, что важно, добавлена группа пациентов после перевязки/резекции ВЯВ как модели окклюзии. С введением параметра венозно-артериального баланса было получено математическое выражение степени выраженности венозного оттока.

Цель - определить параметры ремоделирования и изменения гемодинамики яремных и внеяремных путей при нетромботической наружной компрессии и гипоплазии/окклюзии ВЯВ.

Материал и методы

Исследование было ретроспективным. Оно выполнено на базе Федерального государственного бюджетного научного учреждения "Научно-исследовательский институт комплексных проблем сердечно-сосудистых заболеваний" (НИИ КПССЗ) в рамках фундаментальной темы "Разработка инновационных моделей управления риском развития болезней системы кровообращения с учетом коморбидности на основе изучения фундаментальных, клинических, эпидемиологических механизмов и организационных технологий медицинской помощи в условиях промышленного региона Сибири", одобрено локальным этическим комитетом НИИ КПССЗ (выписка из протокола внеочередного заседания № 5/1 от 30.05.2024). Все пациенты подписали информированное согласие на инструментальные исследования.

Выборка была сформирована за период с 2001 по 2023 г. из пациентов, направленных на лучевые виды исследований с выраженными (венозная энцефалопатия, ВЭ) и незначительными или умеренными клиническими проявлениями церебральной венозной дисциркуляции или дистонии (ЦВД или минимальная церебральная венозная недостаточность [6]). При определении выраженности клинических проявлений осуществлялась оценка интенсивности головной боли (от 0 до 10 баллов по визуально-аналоговой шкале, ВАШ), наличия очаговой симптоматики, эпилепсии, вестибулопатии, астенического синдрома, факта и выраженности когнитивных расстройств <28 баллов по шкале Mini-Mental State Examination (MMSE), а также по сумме синдромов (по 1 баллу при наличии синдрома из списка в клинической картине). Включение пациентов в исследование происходило на основании заключения специалистов лучевой диагностики о стенозе или гипоплазии ВЯВ при отсутствии других очевидных причин для развития подобных клинических симптомов.

Всего в исследование были включены 114 человек. Из них 50 пациентов со стенозом одной из ВЯВ, обусловленным наружной компрессией (25 женщин и 25 мужчин, в возрасте от 21 до 71 года, в среднем 48,24±8,02 года), 27 пациентов с гипоплазией одной из ВЯВ (22 женщины и 5 мужчин в возрасте от 20 до 75 лет, в среднем 43,51±11,67 года) и 6 пациентов после перевязки или резекции одной из ВЯВ при операции по поводу туберкулезного процесса на уровне шеи (2 женщин и 4 мужчин в возрасте от 30 до 55 лет, в среднем 46±8,67 года).

Группа контроля состояла из 31 добровольца (16 женщин и 15 мужчин) в возрасте от 41 до 59 года, в среднем 50,22±4,89 года, из которых 20 человек без жалоб и атеросклеротического поражения артерий и 11 человек с незначительно выраженным атеросклеротическим поражением брахиоцефальных артерий (со стенозом не более 50%).

Принципиально важным было, что группы сопоставимы для сравнения по значениям брахиоцефального венозного угла [7], что ставило их в равные условия исходной асимметрии кровотока по ВЯВ.

Критериями исключения из исследования были: острое нарушение мозгового кровообращения в анамнезе и любые объемные образования мозга по данным МР- или КТ-томографии, болезнь Меньера, доброкачественное позиционное головокружение, эпилепсия, аритмии, нескорректированная артериальная гипертензия, системная флебогипертензия, наличие легочной гипертензии, наследственных заболеваний нервной системы, каротидно-кавернозных соустьев, артериальных аневризм и артерио-венозных мальформаций, тромбоз венозных структур, аномалии строения и стенозы брахиоцефальных артерий >50%, извитость или стеноз позвоночных артерий (ПА), краниовертебральные аномалии.

Пациентам всех групп были проведены неврологический осмотр, ультразвуковое исследование (УЗИ) на уровне средней трети шеи обеих ВЯВ в сегменте J2 [7] (далее стандартное место) по известной методике в положении на спине между нижним краем щитовидной железы и уровнем бифуркации сонной артерии или перстневидного хряща, по нижнему краю лопаточно-подъязычной мышцы, через толстый слой геля, без давления на шею обследуемого, с прямо расположенной головой [8] и на уровне стеноза, общей сонной артерии (ОСА) и ПА на уровне сегмента V₂. Кроме того, проведена МР-венография вен шеи. При УЗИ степень стеноза ВЯВ определялась как соотношение площади ВЯВ на поперечном сечении в покое и при пробе Вальсальвы, а при МРТ из-за невозможности оценивать выполнения пробы Вальсальвы стеноз пораженной вены определяли в процентах по аналогии с известной методикой NASCET (отношение площади в месте стеноза к площади вены выше ×100%).

УЗИ выполнялось на аппаратах Sonos 2500 НР, Aloka 5500, Vivid 7 GE линейными датчиками частотой 7 МГц. Проводились измерения площади (S, см²) и усредненной по времени линейной скорости кровотока (УВСС, см/с), рассчитанной за три сердечных цикла допплеровского спектра.

Для каждого исследуемого был рассчитан показатель венозно-артериального баланса (ВАБ, %) отдельно для стороны патологии/аномалии и противоположной стороны по формуле:

где ВЯВ - внутренняя яремная вена; S - площадь, см²; УВСС - усредненная по времени скорость кровотока (для вен диастолическая, для артерий систолическая, см/с) на уровне J2 и V2; ОСА - общая сонная артерия; ПА - позвоночная артерия на уровне V₂; Σ L, R - суммарный объем кровотока по общим сонным и позвоночным артериям слева и справа.

Данная формула является модифицированной версией нескольких вариантов такого рода расчетов, которые исходят из того, что нормальный суммарный по обеим сторонам ВАБ, оцененный у здоровых пациентов, при площади ВЯВ, превышающей площадь ОСА в 2-2,5 раза, может составлять от 65 до 85% (в среднем 72,5%) при средней скорости кровотока по ВЯВ от 1/3 до 1/2 от средней скорости кровотока по ОСА [8]. В результате определялся вклад каждой из ВЯВ в отток венозной крови от головного мозга в отдельности. Для оценки общего вклада обеих ВЯВ показатели ВАБ каждой стороны суммировались. Нами не использовались измерения ПВ, так как оценка их не может считаться точной из-за вариабельности строения (вен, сплетения, футляр для ПА и т. д.).

МРВ вен шеи выполнялась на МР-томографах Magnetom OPEN и Magnetom Concerto Siemens (0,2Т), а также Magnetom Avante Siemens, Magnetom Sola Siemens и Toshiba ExcelArt (1,5Т) с использованием время-пролетной ангиографии (2DToF или 3DToF) от основания черепа до уровня верхней полой вены с последующей реконструкцией полученных изображений в программе проекции максимальной интенсивности (MIP). Количественные данные интенсивности МР-сигнала ВЯВ в условных единицах были измерены на уровне сегментов J2 и на уровне стеноза. По реконструированным в MIP МР-венограммам проводилась общая оценка развития венозной сети шеи.

Анализ полученных данных осуществлялся с помощью непараметрической статистики в программе STATISTICA 10.0 (StatSoft, Inc.), результаты представлены как среднее арифметическое число и стандартное отклонение. Для проверки нормальности распределения использовали критерий Шапиро-Уилка. Различия между тремя независимыми выборками оценивали посредством критерия Краскела-Уоллиса, между двумя независимыми выборками - с помощью критерия Манна-Уитни. Для количественной оценки статистического изучения связи между явлениями использовали коэффициент ранговой корреляции Спирмена. Нулевая гипотеза отвергалась при р<0,05.

Результаты

Клинические признаки церебральной венозной дисциркуляции (дистонии) и венозной энцефалопатии

В группе наружной компрессии 6 (12%) пациентов имели клинические проявления ВЭ, остальные - ЦВД. В группе с гипоплазией ВЯВ 2 (7,4%) пациента имели клиническую картину ВЭ, остальные - ЦВД. В группе после перевязки/резекции ВЯВ 2 (33%) пациента имели клинические проявления ЦВД, остальные - без жалоб. В контрольной группе клинических проявлений внутричерепного венозного застоя не было.

Ведущей жалобой церебрального венозного застоя была головная боль. При ЦВД значения интенсивности головной боли в соответствии с визуально-аналоговой шкалой (ВАШ) были от 3 до 5 баллов [6]. При ВЭ, имеющей подострое или хроническое течение, кроме головной боли со значениями по ВАШ более 6 баллов [6], выявлялись астенический (астено-вегетативный), вестибулопатический синдромы [1, 6]. Незначительное снижение когнитивных способностей зарегистрировано при ВЭ у подавляющего большинства пациентов (81%), при минимальном (до умеренного) застое только в 38%, однако достоверной разницы в исследованных группах не получено. Других симптомов, характеризующих ВЭ, не было.

Клинически значимые изменения интенсивности головной боли по ВАШ отмечены только в группе стенозов ВЯВ - среднее значение составляло 5,14 балла, в группе гипоплазии ВЯВ - только 2,29 балла, что не достигало общепринятого порога клинической значимости в 3 балла. Тем не менее значение не было нулевым, а вот в группах после перевязки/удаления ВЯВ и контрольной группе - по 0,5 балла, что не играло никакой роли. Достоверных различий по сумме клинических синдромов между группами стеноза (2,9) и гипоплазии (2,22) ВЯВ не отмечено. Все это может свидетельствовать в пользу того, что гипоплазия ВЯВ может играть определенную роль в развитии клинической картины ЦВД, тогда как в группе перевязки/удаления ВЯВ это значение было сходным с контрольной группой (0,5).

При распределении внутри группы наружной компрессии на три подгруппы в зависимости от степени стеноза (незначительный стеноз <50%, умеренный 50-69% и выраженный ≥70%) оценка интенсивности головной боли по ВАШ в среднем была 2,8; 5,06 и 5,12 балла соответственно. Таким образом, незначительный стеноз не сопровождался головной болью, достигавшей бы порога 3 баллов. А вот по группам умеренного и выраженного стеноза этот порог был пройден, но при этом мы не получили достоверных различий между этими подгруппами. Условный показатель суммы клинических синдромов также мало отличался между подгруппами: 2,5; 3,13 и 2,64 соответственно.

Радиологические индикаторы нетромботических нарушений оттока венозной крови по яремным и внеяремным коллекторам шеи

По всем группам были отмечены практически одинаковые исходные условия для кровотока по ВЯВ справа и слева. Это обеспечивалось тем, что группы были сопоставимы для сравнения по значениям брахиоцефального венозного угла [7] в области слияния безымянных вен в верхнюю полу вену: в группе стенозов среднее значение составляло 80,86°, в группе гипоплазии ВЯВ - 76,44°, в группе после перевязки/удаления ВЯВ - 79,5°, в контрольной группе - 75,48°. Соотношение патологических и аномальных изменений по сторонам было примерно одинаковым. Так, стеноз ВЯВ у 32 больных зарегистрирован слева, у 18 - справа. Гипоплазия ВЯВ - у 17 больных слева и у 10 справа (у 9 сочеталась с гипоплазией ипсилатеральных сигмовидного и поперечного синусов: 7 слева, 2 справа). Перевязка или удаление ВЯВ было представлено поровну с каждой стороны (по 3 справа и слева).

Причинными факторами наружной компрессии ВЯВ явились: у 25 (50%) пациентов гипертрофированная грудино-ключично-сосцевидная (кивательная) мышца, у 10 (20%) - опухоль щитовидной железы, по 3 - опухоли гортани (6%) и основания черепа (6%), у 5 (10%) - межкостная компрессия между шиловидным отростком височной кости черепа и боковой массой атласа, по 1 (2%) - наружная компрессия опухолью позвонка, гипертрофированными шило-подъязычной мышцей и двубрюшной мышцей, а также протяженное сдавление при флегмоне шеи.

При унилатеральной наружной компрессии ВЯВ степень стеноза в среднем составила 64,5% (от 24,4 до 96,4%). В месте максимального стеноза поперечный профиль ВЯВ был обычно в виде эллипса с выраженной разницей между малой и большой осями. У части пациентов профиль вены был щелевидным. Площадь поперечного профиля компримированной ВЯВ на уровне стеноза была в среднем в 6 раз меньше (в среднем 0,25±0,22 см²), а в сегменте J2 в 3 раза меньше (в среднем 0,54±0,46 см²), чем площадь противоположной ВЯВ (в среднем 1,49±0,65 см²) (рис. 1, 2).

В сравнении с контрольной группой (0,87±0,33 см²) параметры площади вены на стороне компрессии и гипоплазии были достоверно отличны от параметров у обследованных в контрольной группе (р=0,0001) и соответствовали отрицательному ремоделированию (рис. 3, А), а также достоверно отличались между собой (р=0,00001). Гипоплазированная ВЯВ на всем протяжении (от J1 до J3) имела одинаковую площадь поперечного сечения (в среднем 0,21±0,12 см²), контуры ее были ровными, без локальных сужений и расширений [7]. Сочетание УЗИ и МРВ позволило нам уверенно оценить все сегменты ВЯВ (см. рис. 2) и исключить наличие наружного компримирующего фактора при гипоплазии.

Положительное ремоделирование зарегистрировано (см. рис. 3, Б) для противоположной яремной вены с достоверным в сравнении с контрольной группой увеличением ее площади при стенозе (в среднем до 1,49±0,65, см², р=0,00000) и гипоплазии (в среднем 1,25±0,78, см², р=0,013). Преимуществом УЗИ перед МРВ можно считать возможность выполнения пробы Вальсальвы, при которой происходит расширение стенозированной ВЯВ при натуживании живота. Более продолжительная МРВ не дает возможности функциональной пробы.

Сигнал кровотока во ВЯВ на уровне стеноза менее 50% при МР-венографии (см. рис. 2, В) очерчивал контур компрессирующего фактора как дефект наполнения с сохранением сигнала в просвете вены. Тогда как при стенозе ВЯВ >50% наблюдалось выраженное снижение или даже потеря сигнала кровотока на уровне стеноза. При стенозе >70% регистрировалось очевидное увеличение площади поперечного сечения и сигнала кровотока контралатеральной ВЯВ, а также позвоночных вен, сплетений и других венозных коллекторов шеи, появление коллатералей и шунтов между венами. Снижение МР-сигнала в месте стеноза ВЯВ в большинстве случаев сочеталось со сниженной скоростью потока при УЗИ, что ранее было описано при выполнении фазово-контрастной МРВ [9], однако при использовании 2DToF и 3DToF МР-венографии не было получено достоверной корреляции этих параметров.

Линейная скорость кровотока, усредненная по времени (УВСС), в ВЯВ при наружной компрессии (в среднем 10,2±11,67 см/с, диапазон от 0,1 до 57 см/с) была достоверно меньше (р=0,000001), чем при гипоплазии (в среднем 27,82±11,92 см/с, диапазон 10-57,5 см/с) и в контрольной группе (26,21±6,53 см/с, диапазон 14-39 см/с, р=0,000001). Между группами гипоплазии и группой контроля по данному параметру достоверных различий не выявлено. УВСС в контралатеральной ВЯВ достоверно различалась (р=0,000001) между группами наружной компрессии (20,32±8,9 см/с, диапазон 6-51 см/с) и группой гипоплазии (34,62±12,23 см/с, диапазон 9-50 см/с), а также между группами гипоплазии и группой контроля (18,58±4,52 см/с, диапазон 10-32 см/с, р=0,000001). Других достоверных различий в группах не выявлено. Очевидное увеличение УВСС в противоположной вене при гипоплазии в сравнении с группой наружной компрессии ВЯВ отражает иной механизм компенсации кровотока, так как при компрессии преимущественно задействовано увеличение емкостной составляющей, а не скоростной.

Посредством корреляционного анализа было продемонстрировано сильное достоверное взаимное влияние уменьшения площади сечения стенозированной вены с увеличением площади (r=0,74) и УВСС ВЯВ противоположной стороны (r=0,71), а также уменьшения скорости потока в стенозированной вене с увеличением скорости (r=0,63) и площади (r=-0,71) противоположной ВЯВ; это свидетельствует, что эти изменения связаны между собой как элементы компенсации нарушенного кровотока и ремоделирования венозной сети шеи.

Были изучены показатели гемодинамики экстракраниальных сосудов в группе пациентов после перевязки или резекции одной из ВЯВ в сроке от 2 нед до 2 лет после операции. Данная группа представляла модель односторонней окклюзии ВЯВ. Только у 2 (33%) пациентов в течение первого месяца отмечалась клиническая картина ЦВД. Последовательно происходило ремоделирование венозной сети шеи с расширением вначале контралатеральной ВЯВ, затем в течение первых 2 мес ипсилатеральной и контралатеральной наружных яремных вен и впоследствии значительным расширением позвоночных вен и сплетений (в течение первых 6 мес), а также выраженное развитие и расширение межвенозных шунтов и спинномозговых эпидуральных вен, преимущественно со стороны перевязки/резекции ВЯВ (рис. 4). При этом УВСС (в среднем 24,73±14,15 см/с, диапазон 7,5-44,4 см/с) в противоположной ВЯВ не отличалась от нормальной, что наряду с выраженным ее положительным ремоделированием с расширением площади поперечного сечения до 2,48±2,28 см² (в среднем) свидетельствует об успешной компенсации кровотока.

С целью изучения вклада стенозированных и гипоплазированных ВЯВ в объем оттока венозной крови от головы был рассчитан ВАБ с использованием параметров площади сечения и усредненной скорости кровотока ВЯВ, ОСА и ПА для каждой ВЯВ в отдельности, а также суммарный ВАБ (рис. 5).

Оказалось, что достоверных различий ВАБ между группами гипоплазии (8,88±5,92%, диапазон 1,36-28,57%) и стеноза (8,95±7,58%, диапазон 0,03-25,96%) на стороне патологии/аномалии нет, но различия между этими группами и группой контроля были достоверными (р=0,000001). ВАБ с противоположной стороны достоверно отличался во всех группах (при стенозе - 54,51±9,96, р=0,000001; при гипоплазии - 53,39±13,40, р=0,000001) от контрольной группы (24,16±8,06% слева и 33,15±8,27% справа), но не между собой. Суммарный ВАБ при унилатеральном нарушении оттока по ВЯВ составил от 62,28±11,58% при гипоплазии до 67,24±18,02% при перевязке/удалении ВЯВ, что является нормальным значением, близким также к контрольной группе (57,32±11,53%). Достоверное различие (р=0,003) для суммарного ВАБ выявлено только между группами наружного стеноза ВЯВ (63,46±5,87%, диапазон 46,78-74%) и контрольной группой (57,32±11,53). Между другими группами достоверных различий не выявлено.

Чувствительность и специфичность показателя ВАБ изучались методом бинарной логистической регрессии с использованием таких положительных переменных, как значение ВАШ головной боли с порогом 3 балла (рис. 6, А), а также выраженности клинических проявлений внутричерепного венозного застоя по совокупности синдромов (головной боли, астено-вегетативных, вестибулярных нарушений). В качестве отрицательного результата использованы данные группы контроля. При использовании клинических характеристик качество модели, судя по площади под ROC-кривой, оказалось хорошим (площадь под кривой AUC=0,74) при использовании положительного результата в виде головной боли от 3 баллов, очень хорошим (площадь под кривой AUC=0,87) при использовании положительного результата в виде симптомокомплекса ВЭ и отличным (площадь под кривой AUC=0,95) при использовании положительного результата в виде симптомокомплекса ЦВД, только для ВАБ противоположной яремной вены, тогда как для суммарного ВАБ лишь средним (AUC=0,59; 0,61 и 0,67 соответственно) (см. рис. 6).

Чувствительность и специфичность при использовании критерия ВАШ от 3 баллов оказались для ВАБ с противоположной стороны - 91,7 и 64,8% соответственно, с точкой отсечки (пороговым значением вероятности ошибочной классификации) на уровне 40%. Для ВАБ аномальной или стенозированной (ипсилатеральной) яремной вены и суммарного ВАБ качество модели при использовании критерия ВАШ головной боли было неудовлетворительным.

Чувствительность и специфичность при использовании положительного критерия симптомокомплекса ВЭ оказались для ВАБ противоположной стороны - 81,2 и 94% соответственно, с точкой отсечки на уровне 40,73%. Для суммарного ВАБ при использовании симптомокомплекса ВЭ чувствительность была той же - 81,2%, но специфичность оказалась ниже - 58%. Точка отсечки определена на уровне 51,53%. Качество модели было очень хорошим (AUC=0,87) для ВАБ противоположной стороны и средним (AUC=0,61) для суммарного ВАБ.

Чувствительность и специфичность при использовании положительного критерия симптомокомплекса ЦВД для ВАБ противоположной стороны определены как 93,7 и 88% соответственно, с точкой отсечки на уровне 39,12%. Для суммарного ВАБ при использовании симптомокомплекса ЦВД чувствительность была - 90,5%, а специфичность - 49%. Точка отсечки определена на уровне 53,7%. Качество модели было отличным (AUC=0,95) для ВАБ противоположной стороны и средним (AUC=0,67) для суммарного ВАБ.

Методом бинарной логистической регрессии определены чувствительность и специфичность ВАБ с использованием таких положительных переменных, как значение пороговых значений "стеноз ВЯВ 50-69%" (см. рис. 6, Б) и "стеноз ВЯВ ≥70%". В качестве отрицательного результата - данные контрольной группы.

Чувствительность и специфичность при использовании положительной переменной "стеноз ВЯВ 50-69%" оказались для ВАБ противоположной стороны - 93,2 и 83% соответственно, с точкой отсечки на уровне 40,2%. Для суммарного ВАБ при использовании положительной переменной "стеноз ВЯВ 50-69%" чувствительность была - 74%, специфичность оказалась ниже - 58,5%. Точка отсечки определена на уровне 59,6%. Качество модели было отличным (AUC=0,92) для ВАБ противоположной стороны и средним (AUC=0,64) для суммарного ВАБ.

Чувствительность и специфичность при использовании положительной переменной "стеноз ВЯВ ≥70%" для ВАБ противоположной стороны определены как 89,7 и 67,9% соответственно, с точкой отсечки на уровне 44,29% (качество модели было очень хорошим (AUC=0,82). Для суммарного и ипсилатерального ВАБ чувствительность и специфичность не определялись, так как качество модели для них оказалось неудовлетворительным.

Обсуждение

Диагностика причин внутричерепного венозного застоя является плохо изученным вопросом. Отсутствует единая концепция, объединяющая клиническую и радиологическую симптоматику, патофизиологию церебрального венозного застоя и венозной гипертензии [10]. Нетромботические нарушения церебрального венозного оттока не отражены пока в Международной классификации болезней. Предполагается, что нетромботический односторонний или двусторонний стеноз ВЯВ при отсутствии какой-либо внутричерепной патологии может составлять очень важную часть идиопатической внутричерепной гипертензии [11], а наиболее частыми причинами могут являться очень распространенные мышечно-тонические синдромы [5-8] на уровне шеи с рефлекторным и контактным компрессионным воздействием мышц на ВЯВ, в том числе в комплексе проявлений синдрома верхней апертуры грудной клетки [3].

Радиологические критерии, которые мы находим при внутричерепном венозном застое, могут быть выявлены только при выраженных степенях венозного застоя - они всегда появляются позже, чем клинические проявления. В нашем исследовании стеноз ВЯВ в среднем составил 64,52% и показатель практически не отличался от сходного в другом исследовании, где он оценивался для левой ВЯВ в 63,49%, правой ВЯВ - в 60,32% [12], умеренным считался стеноз >50%, выраженным >80% [11]. Стеноз одной из ВЯВ >50% считается пороговым для развития доклинического застоя и ЦВД, а клиническая картина ВЭ ожидается при стенозе >70% [13, 14]. Значения степени стенозирования для развития клинических проявлений венозного застоя достаточно условны, так как не существует единого мнения экспертов на этот счет. Предлагавшиеся способы оценки гемодинамической значимости обструкции внутренних яремных вен при наружной компрессии опирались на такие радиологические показатели, как интенсивность МР-сигнала при МР-ангиографии, плотность контрастирования при КТ-ангиографии, процент стеноза: умеренный (>50%) и выраженный (>80%) [15]. В другом исследовании стеноз по площади 65% и более считался значимым для развития церебрального венозного застоя [16]. В еще одном исследовании те же авторы использовали разделение по следующим группам: минимальный стеноз, стеноз 40-70% и стеноз >70% [17].

Роль конституциональной недостаточности ВЯВ в возникновении нарушений внутричерепного венозного застоя мало освещена в литературе. Обычно критерием гипоплазии ВЯВ считают 4-кратное уменьшение площади ВЯВ в сравнении с контралатеральной веной [11] или меньшую площадь в сравнении с площадью поперечного сечения ОСА этой же стороны [8], тогда как в норме площадь поперечного сечения ВЯВ больше площади ОСА в 2-3 раза. При этом отличить стеноз от гипоплазии при УЗИ возможно с помощью пробы Вальсальвы с расправлением вены при натуживании живота.

Нами в предыдущих исследованиях, включавших в совокупности такие причины обструкции ВЯВ, как внутрипросветный тромбоз, наружную компрессию и стеноз вследствие гипоплазии, были предложены пороги стенозирования одной из ВЯВ со значением >50% для минимальных клинических проявлений церебрального венозного застоя, >70% - для умеренных признаков и >85% - для выраженных симптомов энцефалопатии [13]. В соответствии с другой классификацией стеноза при наружной компрессии ВЯВ [18] степень стеноза соответствует 1 grade (стеноз >20% и ≤80%), 2 grade (>80%) и 3 grade (>80% стеноз ВЯВ, сопровождающийся значительным расширением других шейных венозных сосудов и коллатералей).

Однако, на наш взгляд, ориентироваться на стеноз ВЯВ от 20% для развития клинических проявлений венозного застоя неоправданно ввиду того, что "латентный" венозный застой при применении статистического приема кластеризации по множеству клинических и радиологических критериев оказывается практически в одном кластере с группой ЦВД, развивающейся клинически со значениями интенсивности головной боли от 3 баллов только после преодоления 50% порога стеноза ВЯВ, значимо отличаясь от хронической ВЭ, для развития которой стеноз должен преодолеть 70% барьер [13].

Патологическое сужение одной ВЯВ приводит к компенсаторному расширению противоположной, что является процессом адаптации [7]. Так, уменьшение площади ВЯВ на стороне поражения/аномалии соответствует отрицательному ремоделированию, а расширение противоположной ВЯВ - положительному ремоделированию [7]. Интерпретация нормальности/ненормальности диаметра и площади ВЯВ не простой процесс, что связано с вариабельностью анатомии ВЯВ и существующей даже в норме асимметрией. Кроме того, парные ВЯВ могут соединяться друг с другом через анастомозы, которые рассматриваются как основные коллатеральные каналы, обеспечивающие свободный венозный отток при недостаточности ВЯВ [19]. Кроме того, мышечно-тонические синдромы часто двусторонние, с отрицательным ремоделированием обеих ВЯВ. Это может затруднять интерпретацию изменений емкостного русла вен шеи. В условиях значительного сужения ВЯВ формируются внеяремные венозные коллатерали.

В качестве модели окклюзии ВЯВ нетромботического характера мы использовали данные 6 пациентов после односторонней перевязки/удаления ВЯВ. На основании наблюдения в течение 1,5-2 лет, а также картины венозной сети шеи при выраженном стенозе в различные периоды в группе наружной компрессии установлена определенная последовательность развития ремоделирования венозной сети шеи с расширением вначале контралатеральной ВЯВ, затем ипсилатеральной и контралатеральной наружной яремной вены (в течение первых 2 мес) и после значительное расширение позвоночных вен и сплетений (в течение первого полугода), а также выраженное развитие и расширение межвенозных шунтов и спинномозговых эпидуральных вен преимущественно со стороны перевязки/резекции ВЯВ.

Расширение ПВ градуируется на две степени: легкую (незначительное расширение <25%) и тяжелую (серьезное расширение >25-50% расчетной площади поперечного сечения с умеренным расширением наружных позвоночных вен) [20]. Однако, несмотря на компенсаторное расширение ПВ при выраженных нарушениях яремного оттока, у таких пациентов сохраняются клинические проявления нарушений венозного церебрального оттока, вероятно, из-за ограниченных возможностей для расширения в костном канале [21]. Была показана корреляция между степенью сужения ВЯВ и расширением ПВ, но при этом установлено, что кровоток в передних наружных позвоночных сплетениях, дренирующих пещеристые синусы, мыщелковые вены и вены щитовидной железы, может повлиять на оценку позвоночного венозного коллатерального кровообращения [22]. Компенсаторный характер расширения коллатеральных вен при стенозе ВЯВ подтверждается тем, что после хирургической коррекции яремного оттока заметно снижается степень их расширения по сравнению с контролем [23]. Но расширение ПВ может существовать и в норме, а корреляция между сужением ВЯВ и расширением параспинальных коллатеральных вен не считается доказанной [24]. Степень расширения ПВ и закономерности коллатерального кровообращения могут быть не в прямой зависимости от стеноза ВЯВ [22].

Есть мнение, что ПВ включаются в отток крови от головы как последний механизм компенсации нарушений яремного оттока и визуализируются только при вертикализации [25]. Нами визуализация ПВ в положении лежа регистрировалась при МР-венографии практически у всех больных, включая группу контроля. Мы придерживаемся мнения, что, несмотря на происходящее компенсаторное расширение ПВ и сплетений при выраженных нарушениях яремного оттока, сохраняющиеся клинические проявления ЦВД связаны с лимитированностью этого расширения стенками костного канала [21].

Неправильный анализ объема оттока по ВЯВ может вести к неправильной интерпретации величины и функциональной роли экстракраниальных венозных гемодинамических нарушений. Точность измерения кровотока шейных вен до сих пор под сомнением и ограничена по большей части изучением ВЯВ на отрезке J2 и ПВ на отрезках V₂ (средние сегменты). Основные недостатки УЗИ заключаются в плохой визуализации отрезков J₁ (верхний сегмент) и J₃ (нижний сегмент) ВЯВ, вариабельности ВЯВ, ПВ и других венозных сосудов, возможности лишь дискретной визуализации ПВ, а также высокой зависимости от навыков оператора.

Оптимальным набором инструментов для изучения кровотока в венозной сети шеи по доступности и безопасности в клинической практике и научных исследованиях считаются УЗ-сканирование и МР-венография [5-7, 14, 26]. В тандеме эти два метода дополняют друг друга. При МРВ на уровне стеноза <50% выявляется симптом дефекта наполнения, сигнал потока обычно не снижен. При стенозе ВЯВ >50% МР-сигнал обычно снижен в сравнении с противоположной веной из-за уменьшения УВСС, а также вихревого кровотока [5]. Уменьшение МР-сигнала в ВЯВ в большинстве случаев сочетается с уменьшением УВСС при УЗИ [5-7, 14, 27]. Общая морфологическая картина венозной сети шеи с визуализацией как яремных вен, так и внеяремных путей оттока возможна для оценки с помощью МР-венографии [28], а УЗИ характеризует гемодинамические показатели кровотока. Использование КТ-венографии распространено в меньшей степени из-за необходимости введения контрастного средства.

Cтроение конституционально обусловленных брахиоцефального венозного угла и стока дуральных синусов было изучено посредством МР-венографии. Было отмечено, что слева как в латеральном синусе, так и в ВЯВ МР-сигнал кровотока ниже, чем справа, что связывали с анатомическим строением оттока от синусов и значениями угла брахиоцефальных вен. Справа угол оттока от синусов был более гидродинамически "удобным". Как и для кровотока в правой ВЯВ. В случаях асимметричного μ (мю) угла (у 30% здоровых людей угол равен примерно 90°) и γ (гамма) угла (у 60% людей угол в среднем равен 75°) МР-сигнал слева ниже, чем справа. Но когда обе безымянные вены вливаются в верхнюю полую под равными углами к ее оси при Y (ипсилон) типе брахиоцефального венозного угла (у 9,6% людей), кровоток справа и слева имеет равные условия. При этом сигнал в противоположных венах имеет одинаковую интенсивность [7]. Это согласуется с тем, что вклад правой ВЯВ в отток в норме больше (38%), чем слева (27%), [5] из-за отсутствия выраженных изгибов сосудистого русла справа, препятствовавших бы прямому току крови и, видимо, поэтому правостороннее поражение ВЯВ, как правило, более клинически значимо [14].

Незакрытые вопросы и спорность многих позиций в оценке значимости нарушений венозного оттока от головного мозга на уровне шеи подтолкнули нас к поиску способов их разрешения. Попыткой такого разрешения явилось применения в нашем исследовании УЗ-методики оценки ВАБ. Показатель ВАБ высчитывается как отношение объемного кровотока во ВЯВ к суммарному объемному кровотоку по экстракраниальным артериям и в норме в сумме по обеим ВЯВ в среднем составляет от 65 до 85% [8]. Теоретически эти расчеты соответствуют мнению исследователей, изучавших гемодинамику церебрального венозного кровообращения о том, что яремный путь отводит около 2/3 всей крови от головного мозга [1, 21], оставляя на внеяремные пути остальную 1/3.

В нашем исследовании при аномалии и патологии суммарный ВАБ имел средние значения от 62 до 67%, что соответствует данным литературы. К контрольной же группе это значение составило 57,32±11,53%, что несколько меньше. На наш взгляд, это не противоречит данным литературы, а лишь подтверждает, что в положении лежа внеяремные пути оттока, включая ПВ или сплетения и другие коллатерали, также играют определенную роль [21].

В выполненном исследовании был рассчитан не только суммарный ВАБ, но и ВАБ раздельно для стороны патологии/аномалии ВЯВ и противоположной стороны. Такое разделение позволило наряду с явно очень низкими значениями ВАБ ВЯВ со стороны патологии/аномалии (около 9%) определить увеличение вклада противоположной ВЯВ в отток венозной крови от головного мозга как наиболее надежный критерий хронической недостаточности венозного кровообращения. По "теории 2/3 оттока" значение ВАБ для каждой из ВЯВ в норме должно составлять около 33%. По нашим данным, этому соответствует ВАБ справа - 33,15±8,27%, тогда как слева он меньше - 24,16±8,06%, что связано, по-видимому, с анатомо-физиологическими особенностями, а именно отсутствием изгибов сосудистого русла справа, в отличие от того, что слева при впадении ВЯВ в безымянную вену, и далее безымянной вены в верхнюю полую вену существуют изгибы, препятствующие прямому току крови, что, в свою очередь, приводит к естественному преимущественному оттоку справа.

Значения ВАБ противоположной ВЯВ в среднем были от 53,39±13,40% при гипоплазии, 54,51±9,96% при стенозе (со средним значением стеноза 65%) и до 67,24±18,02% после перевязки/удаления ВЯВ, что может свидетельствовать о том, что яремный путь оттока наиболее развит и при нарушении его с одной стороны, противоположная сторона берет на себя эту функцию, пока существует возможность компенсации. Если же компенсации нарушения оттока за счет противоположной ВЯВ не наступает, то развивается клиническая картина ЦВД и ВЭ и включаются механизмы внеяремного положительного ремоделирования венозной сети шеи.

Пороговыми же значениями для перехода от компенсаторного расширения емкостного русла противоположной патологии/аномалии ВЯВ, вероятно, можно считать диапазон точек отсечки при расчетах чувствительности и специфичности ВАБ. Так, точка отсечки для ВАБ с критерием от 3 баллов головной боли по ВАШ оказалась 40%; с критерием развития симптомов ЦВД - 40,7%; для развития симптомов ВЭ - 53,7%; для 50% стеноза ВЯВ - 59,6%; для 70% стеноза - 44,29%. Таким образом, диапазон составил от 40 до 60%, со средним значением 47,65%, что очень близко к значениям сходного показателя (50%), по данным литературы, для ВЭ [8], а также при церебральном венозном тромбозе с развитием венозного инсульта [29]. Это свидетельствует о том, что развитие клинических проявлений ЦВД и ВЭ сопровождается уменьшением вклада яремного пути оттока венозной крови от головного мозга и увеличением вклада внеяремных путей оттока в соотношении примерно 50:50. А само развитие клинических проявлений ЦВД и ВЭ при включении дополнительных внеяремных путей оттока может свидетельствовать об их ограниченной роли [5] в компенсации нарушений оттока венозной крови от головного мозга при нарушении яремных путей. И это согласуется с данными о том, что поперечное сечение вен окольного русла или не превосходит суммарной площади внутренних яремных вен (~1/3), или превосходит лишь на 12% [30].

Мультимодальный неинвазивный подход (тандем УЗИ и МР-исследований) к визуализации венозной сети шеи может стать наиболее полным средством для скрининга, диагностики и мониторинга, посредством которого возможно определять и надежно обнаруживать эти состояния без облучения пациента и риска при использовании контрастных средств.

Заключение

Яремный путь церебрального венозного оттока является доминирующим, и при его одностороннем нарушении наиболее доминантной становится противоположная ВЯВ. При этом, несмотря на включение дополнительных внеяремных путей оттока, может развиться церебральная венозная дисциркуляция и венозная энцефалопатия, что свидетельствует об ограниченных компенсаторных возможностях.

Литература

1. Бердичевский М.Я. Венозная дисциркуляторная патология головного мозга. М.: Медицина. 1989; 224.

2. Bai C., Xu Y., Zhou D., et al. The comparative analysis of non-thrombotic internal jugular vein stenosis and cerebral venous sinus stenosis. Journal of Thrombosis and Thrombolysis. 2019; 48 (1): 61-67. DOI: https://doi.org/10.1007/s11239-019-01820-1

3. Dollinger P., Böhm J., Arányi Z. Combined nerve and vascular ultrasound in thoracic outlet syndrome: A sensitive method in identifying the site of neurovascular compression Combined nerve and vascular ultrasound in thoracic outlet syndrome: A sensitive method in identifying the site of neurovascular compression. PLoS One. 2022; 17 (5): e0268842. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0268842

4. Fargen K.M., Hui F., Hirsch J.A. Cerebral venous disorders: the path forward. Journal of NeuroInterventional Surgery. 2023; 15 (4): 309. DOI: https://doi.org/10.1136/jnis-2023-020251

5. Семенов С.Е., Бондарчук Д.В., Малков И.Н., Шатохина М.Г. Ультразвуковая и магнитно-резонансная семиотика компрессий и гипоплазии внутренних яремных вен. Комплексные проблемы сердечно-сосудистых заболеваний. 2023; 12 (1): 72-83. DOI: https://doi.org/10.17802/2306-1278-2023-12-1-72-83

6. Семенов С.Е., Шатохина М.Г., Бондарчук Д.В., Молдавская И.В. К проблеме диагностики начальных проявлений недостаточности венозного церебрального кровообращения. Клиническая физиология кровообращения. 2022; 19 (3): 266-79. DOI: 10.24022/1814-6910-2022-19-3-266-279

7. Семенов С.Е., Бондарчук Д.В., Малков И.Н., Шатохина М.Г. Ремоделирование экстракраниальных вен и венозно-артериальный дисбаланс при наружном стенозе и гипоплазии внутренних яремных вен. Сибирский научный медицинский журнал. 2024; 44 (1): 61-75. DOI: https://doi.org/10.18699/SSMJ20240107

8. Шумилина М.В. Ультразвуковые исследования при головных болях у пациентов с сердечно-сосудистой патологией. Учебно-методическое руководство. М.: Изд-во ФГБУ НМИЦ ССХ им. А.Н. Бакулева. 2022; 78.

9. İlhan Z., Açıkgözoğlu S., Demir O. Associations Between Doppler Internal Jugular Vein Blood Flow and Transverse Sinus Stasis Detected by Magnetic Resonance Imaging, Issue Information. Journal of Ultrasound in Medicine. 2021; 40: 1473-1478. DOI: https://doi.org/10.1002/jum.15057

10. Arun A., Amans M.R., Higgins N., et al. A proposed framework for cerebral venous congestion. Neuroradiology Journal. 2022; 35 (1): 94-111. DOI: https://doi.org/10.1177/19714009211029261

11. Zhou D., Meng R., Zhang X., et al. Intracranial hypertension induced by internal jugular vein stenosis can be resolved by stenting. European Journal of Neurology. 2018; 25 (2): 365-e13. DOI: https://doi.org/10.1111/ene.13512

12. Ahn S.S., Miller T.J., Chen S.W., Chen J.F. Internal jugular vein stenosis is common in patients presenting with neurogenic thoracic outlet syndrome. Annals of Vascular Surgery. 2014; 28 (4): 946-50. DOI: https://doi.org/10.1016/j.avsg.2013.12.009

13. Семенов С.Е., Молдавская И.В., Коваленко А.В. и др. Радиологические критерии стенозирования брахиоцефальных вен и клиническая выраженность церебрального венозного застоя. Клиническая физиология кровообращения. 2013; 2: 35-44.

14. Семенов С.Е., Бурдин С.Н., Бухтоярова В.И. и др. Ультразвуковые критерии гемодинамической значимости обструкции брахиоцефальных вен. Клиническая физиология кровообращения. 2009; 3: 42-50.

15. Jayaraman M.V., Boxerman J.L., Davis L.M., et al. Incidence of Extrinsic Compression of the Internal Jugular Vein in Unselected Patients Undergoing CT Angiography. American Journal of Neuroradiology. 2012; 33: 1247-50. DOI: https://doi.org/10.3174/ajnr.A2953

16. Bateman G.A., Yap S.L., Subramanian G.M., Bateman A.R. The incidence of significant venous sinus stenosis and cerebral hyperemia in childhood hydrocephalus: prognostic value with regards to differentiating active from compensated disease. Fluids Barriers CNS. 2020; 17 (1): 33. DOI: https://doi.org/10.1186/s12987-020-00194-4

17. Bateman G.A., Stevens S.A., Stimpson J. A mathematical model of idiopathic intracranial hypertension incorporating increased arterial inflow and variable venous outflow collapsibility. Journal of Neurosurgery. 2009; 110 (3): 446-56. DOI: https://doi.org/10.3171/2008.6.17609

18. Han K., Chao A.C., Chang F.C., et al. Obstruction of Venous Drainage Linked to Transient Global Amnesia. PLoS One. 2015; 14: 10 (7): e0132893. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0132893

19. Doepp F., Schreiber S.J., von Münster T., et al. How does the blood leave the brain? A systematic ultrasound analysis of cerebral venous drainage patterns. Neuroradiology. 2004; 46 (7): 565-70. DOI: https://doi.org/10.1007/s00234-004-1213-3

20. Ding J.Y., Zhou D., Pan L.Q., et al. Cervical spondylotic internal jugular venous compression syndrome. CNS Neuroscience & Therapeutics. 2020; 26 (1): 47-54. DOI: https://doi.org/10.1111/cns.13148

21. Шумилина М.В., Колесник Д.И. Влияние ортостатической пробы (или вертикализации) на кровоток по внутренним яремным и позвоночным венам. Комплексные проблемы сердечно-сосудистых заболеваний. 2023; 12 (1): 39-48. DOI: https://doi.org/10.17802/2306-1278-2023-12-1-39-48

22. Wang Z., Ding J., Bai C., et al. Clinical Classification and Collateral Circulation in Chronic Cerebrospinal Venous Insufficiency. Frontiers in Neurology. 2020; 11: 913. DOI: https://doi.org/10.3389/fneur.2020.00913

23. Zamboni P., Menegatti E., Cittanti C., et al. Fixing the jugular flow reduces ventricle volume and improves brain perfusion. Journal of Vascular Surgery: Venous and Lymphatic Disorders. 2016; 4 (4): 434-45. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jvsv.2016.06.006

24. Torres C., Hogan M., Patro S., et al. Extracranial Venous abnormalities: A true pathological finding in patients with multiple sclerosis or an anatomical variant? European Radiology. 2017; 27 (1): 239-246. DOI: https://doi.org/10.1007/s00330-016-4314-6

25. Kosugi K., Yamada Y., Yamada M., et al. Posture-induced changes in the vessels of the head and neck: evaluation using conventional supine CT and upright CT. Scientific Reports. 2020; 10 (1): 16623. DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-020-73658-0

26. Chao A.-C., Han K., Chang F.-C., et al. Ultrasound diagnosis of transverse sinus hypoplasia using flow profiles of the internal jugular vein. PLoS One. 2017: 12 (7): e0181119. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0181119

27. İlhan Z., Açıkgözoğlu S., Demir O. Associations Between Doppler Internal Jugular Vein Blood Flow and Transverse Sinus Stasis Detected by Magnetic Resonance Imaging. Journal of Ultrasound in Medicine. 2021; 40 (8): 1591-1601. DOI: https://doi.org/10.1002/jum.15541

28. Paoletti M., Germani G., De Icco R., et al. Intra- and Extracranial MR Venography: Technical Notes, Clinical Application, and Imaging Development. Behavioural Neurology. 2016: 2694504. DOI: https://doi.org/10.1155/2016/2694504

29. Semenov S., Yurkevich E., Semenov A. Determination of Indicator Model of Cerebral Venous Thrombosis by Using Brachiocephalic Vessels Ultrasound Index of Arteriovenous ratio and Headache Visual Analogue Scale. In: Recent Developments in Medicine and Medical Research. 2021; 15: 18-28. DOI: https://doi.org/10.9734/bpi/rdmmr/v15/15014D

30. Беков Д.Б. Атлас венозной системы головного мозга человека. М.: Медицина. 1965; 358.

15. Jayaraman M.V., Boxerman J.L., Davis L.M., et al. Incidence of Extrinsic Compression of the Internal Jugular Vein in Unselected Patients Undergoing CT Angiography. American Journal of Neuroradiology. 2012; 33: 1247–50. DOI: https://doi.org/10.3174/ajnr.A2953

16. Bateman G.A., Yap S.L., Subramanian G.M., Bateman A.R. The incidence of significant venous sinus stenosis and cerebral hyperemia in childhood hydrocephalus: prognostic value with regards to differentiating active from compensated disease. Fluids Barriers CNS. 2020; 17 (1): 33. DOI: https://doi.org/10.1186/s12987-020-00194-4

17. Bateman G.A., Stevens S.A., Stimpson J. A mathematical model of idiopathic intracranial hypertension incorporating increased arterial inflow and variable venous outflow collapsibility. Journal of Neurosurgery. 2009; 110 (3): 446–56. DOI: https://doi.org/10.3171/2008.6.17609

18. Han K., Chao A.C., Chang F.C., et al. Obstruction of Venous Drainage Linked to Transient Global Amnesia. PLoS One. 2015; 14: 10 (7): e0132893. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0132893

19. Doepp F., Schreiber S.J., von Münster T., et al. How does the blood leave the brain? A systematic ultrasound analysis of cerebral venous drainage patterns. Neuroradiology. 2004; 46 (7): 565–70. DOI: https://doi.org/10.1007/s00234-004-1213-3

20. Ding J.Y., Zhou D., Pan L.Q., et al. Cervical spondylotic internal jugular venous compression syndrome. CNS Neuroscience & Therapeutics. 2020; 26 (1): 47–54. DOI: https://doi.org/10.1111/cns.13148

21. Shumilina M.V., Kolesnik D.V. The influence of orthostatic test (or verticalization) on the blood flow through the internal jugular and vertebral veins. Complex Issues of Cardiovascular Diseases. 2023; 12 (1): 39–48. DOI: https://doi.org/10.17802/2306-1278-2023-12-1-39-48. (in Russian)

22. Wang Z., Ding J., Bai C., et al. Clinical Classification and Collateral Circulation in Chronic Cerebrospinal Venous Insufficiency. Frontiers in Neurology. 2020; 11: 913. DOI: https://doi.org/10.3389/fneur.2020.00913

23. Zamboni P., Menegatti E., Cittanti C., et al. Fixing the jugular flow reduces ventricle volume and improves brain perfusion. Journal of Vascular Surgery: Venous and Lymphatic Disorders. 2016; 4 (4): 434–45. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jvsv.2016.06.006

24. Torres C., Hogan M., Patro S., et al. Extracranial Venous abnormalities: A true pathological fi nding in patients with multiple sclerosis or an anatomical variant? European Radiology. 2017; 27 (1): 239–246. DOI: https://doi.org/10.1007/s00330-016-4314-6

25. Kosugi K., Yamada Y., Yamada M., et al. Posture-induced changes in the vessels of the head and neck: evaluation using conventional supine CT and upright CT. Scientific Reports. 2020; 10 (1): 16623. DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-020-73658-0

26. Chao A.-C., Han K., Chang F.-C., et al. Ultrasound diagnosis of transverse sinus hypoplasia using flow profiles of the internal jugular vein. PLoS One. 2017: 12 (7): e0181119. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0181119

27. İlhan Z., Açıkgözoğlu S., Demir O. Associations Between Doppler Internal Jugular Vein Blood Flow and Transverse Sinus Stasis Detected by Magnetic Resonance Imaging. Journal of Ultrasound in Medicine. 2021; 40 (8): 1591–1601. DOI: https://doi.org/10.1002/jum.15541

28. Paoletti M., Germani G., De Icco R., et al. Intra- and Extracranial MR Venography: Technical Notes, Clinical Application, and Imaging Development. Behavioural Neurology. 2016: 2694504. DOI: https://doi.org/10.1155/2016/2694504

29. Semenov S., Yurkevich E., Semenov A. Determination of Indicator Model of Cerebral Venous Thrombosis by Using Brachiocephalic Vessels Ultrasound Index of Arteriovenous ratio and Headache Visual Analogue Scale. In: Recent Developments in Medicine and Medical Research. 2021; 15: 18–28. DOI: https://doi.org/10.9734/bpi/rdmmr/v15/15014D

30. Bekov D.B. Atlas of the venous system of the human brain. M.: Medicine. 1965; 358. (in Russian)

Материалы данного сайта распространяются на условиях лицензии CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)

© ООО Издательская группа «ГЭОТАР-Медиа». Использование текстового и иллюстративного материала данного издания для обучения любых систем искусственного интеллекта, включая машинное обучение и нейросети, запрещено без письменного разрешения правообладателя.