Атеросклероз мезентериальных артерий у пациентов с инфраингвинальными поражениями артерий нижних конечностей
РезюмеЦель - оценить значимость атеросклеротического поражения мезентериальных артерий в развитии заболеваний гастродуоденальной зоны у пациентов с хронической ишемией нижних конечностей.
Материал и методы. В исследование включен 91 пациент с атеросклерозом и хронической ишемией нижних конечностей. Мужчин было 71, женщин - 20.
Всем пациентам выполнены исследования: мультиспиральная компьютерная томоангиография висцеральных ветвей брюшной аорты и артерий нижних конечностей, эзофагогастродуоденоскопия с гистологическим исследованием биоптатов, стадированных по OLGA-system (Operative Link on Gastritis Assessment). Статистические параметры рассчитывались при помощи программы IBM SPSS Statistics, версия 19.
Результаты. Всего частота выявленного поражения атеросклерозом мезентериальных артерий составила 53%. Сочетанное поражение чревного ствола и верхней брыжеечной артерии было установлено у 52% больных. Зарегистрирована положительная корреляционная связь между степенью стеноза верхней брыжеечной артерии и стадией хронической ишемии нижних конечностей (τ=0,193; р=0,036). У больных с гемодинамически значимым стенозом мезентериальных артерий зафиксирована большая частота эрозивно-язвенной патологии гастродуоденальной зоны, прежде всего за счет язвенной болезни желудка в стадии обострения. Выявлена положительная корреляционная связь между процентом стеноза верхней брыжеечной артерии и выраженностью эрозивно-язвенного процесса в гастродуоденальной зоне по шкале Cryer (τ=0,337; р=0,031) и модифицированной шкале Lanza (τ=0,405; р=0,010) и положительная взаимосвязь степени стеноза чревного ствола с выраженностью атрофического гастрита по OLGA-system (τ=0,264; р=0,020). На основании множественной логистической регрессии определены следующие факторы, ассоциированные с эрозивно-язвенными гастродуоденопатиями: наличие атеросклероза мезентериальных артерий [отношение шансов (ОШ) 4,148; доверительный интервал (ДИ) 1,403-12,262; р=0,010], увеличение общего балла по шкале HADS-депрессия (ОШ 1,340; ДИ 1,118-1,606; р=0,002) и уровня потребления алкоголя, согласно тесту AUDIT (ОШ 1,166; ДИ 1,017-1,337; р=0,028).
Заключение. Выявлена положительная корреляционная связь между процентом стеноза верхней брыжеечной артерии и тяжестью хронической ишемии нижних конечностей. У пациентов с гемодинамически значимым стенозом мезентериальных артерий чаще встречается эрозивно-язвенное поражение гастродуоденальной зоны. Определены следующие факторы, ассоциированные с эрозивно-язвенными гастродуоденопатиями: наличие атеросклероза мезентериальных артерий, увеличение общего балла по шкале HADS-депрессия и уровня потребления алкоголя согласно тесту AUDIT.
Финансирование. Исследование не имело спонсорской поддержки.
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Вклад авторов. Концепция и дизайн исследования - Фокин А.А., Долгушина А.И.; сбор и обработка материала - Фокин А.А., Долгушина А.И., Саенко А.А.; статистическая обработка - Саенко А.А.; написание текста - Фокин А.А., Долгушина А.И., Саенко А.А.; редактирование - Фокин А.А.
Для цитирования: Фокин А.А., Долгушина А.И., Саенко А.А. Атеросклероз мезентериальных артерий у пациентов с инфраингвинальными поражениями артерий нижних конечностей. Ангиология и сосудистая хирургия. Журнал имени академика А.В. Покровского. 2024; 30 (1): 113-121. DOI: https://doi.org/10.33029/1027-6661-2024-30-1-113-121
Ключевые слова:атеросклероз; мезентериальные артерии; хроническая ишемия нижних конечностей; язвенная болезнь; эрозии желудка; атрофический гастрит
Введение
В мире насчитываются более 200 млн пациентов с атеросклеротическим окклюзионно-стенотическим поражением артерий нижних конечностей (АНК) [1]. Особой распространенностью отличается инфраингвинальная локализация поражения. При хронической ишемии, угрожающей потерей конечности, до 75% всех поражений приходится именно на инфраингвинальный сегмент [2]. Стоит отметить, что ведение этих больных затруднено из-за выраженной сердечно-сосудистой коморбидности и сопутствующей патологии верхних отделов желудочно-кишечного тракта (ЖКТ). Частое сочетание заболеваний гастродуоденальной зоны и хронической ишемии нижних конечностей (ХИНК), вероятно, объясняется наличием общих реципрокных факторов риска, таких как возраст, курение, необходимость приема нестероидных противовоспалительных препаратов (НПВП) и самоподдерживающееся низкоинтенсивное воспаление слизистых оболочек желудка на фоне инфекции Helicobacter pylori (H. pylori).
Одной из наименее исследованных тем является оценка значимости атеросклероза мезентериальных артерий (МА) в развитии эрозивно-язвенных гастродуоденопатий и предраковых изменений слизистой оболочки желудка.
К основным известным клиническим проявлениям атеросклероза МА относят острую и хроническую мезентериальную ишемию (ХМИ). И в то время как острая мезентериальная ишемия имеет ярко выраженную клиническую картину, ХМИ характеризуется скрытым течением, а диагностика хронического поражения мезентериальных сосудов часто задерживается на месяцы или даже годы [3].
К типичным симптомам ХМИ принято относить постпрандиальный абдоминальный болевой синдром, снижение массы тела и систолический шум над аортой [4]. С развитием эндоскопических технологий были зафиксированы характерные изменения в толстой кишке на фоне гемодинамически значимых стенозов МА, которые известны клиницистам под термином "ишемический колит" [5]. В настоящее время появляются данные об ассоциации гемодинамически значимого атеросклероза МА с развитием эрозивно-язвенных гастродуоденопатий и предраковых изменений слизистой оболочки желудка [6-8]. Опубликованные данные позволяют выдвинуть гипотезу о значении атеросклероза МА в развитии заболеваний желудка и двенадцатиперстной кишки, клинические и эндоскопические особенности которых требуют уточнения.
Цель - оценить значимость атеросклеротического поражения мезентериальных артерий в развитии заболеваний гастродуоденальной зоны у пациентов с ХИНК.
Материал и методы
Дизайн - поперечное исследование. План исследования одобрен решением этического комитета ФГБОУ ВО "Южно-Уральский государственный медицинский университет" Минздрава России (протокол № 11 от 05.10.2020). В исследование включен 91 пациент с инфраингвинальным атеросклеротическим поражением АНК при наличии ХИНК. Мужчин было 71 (78%), женщин - 20 (22%). Средний возраст пациентов составил 66,2±10,1 года. Все пациенты исследованы по единому протоколу. Осмотр пациентов дополнялся оценкой следующих опросников: шкала анализа гастроэнтерологических симптомов - Gastrointestinal Symptom Rating Scale (GSRS) [9], госпитальная шкала тревоги и депрессии (HADS) [10], тест для выявления уровня потребления алкоголя - The Alcohol Use Disorders Identification Test (AUDIT) [11] и индекс коморбидности Charlson [12]. Для верификации атеросклеротического поражения МА и АНК всем пациентам проводили мультиспиральную компьютерную томоангиографию (МСКТА) висцеральных ветвей брюшной аорты и АНК. Оценку патологии верхних отделов ЖКТ выполняли с использованием эзофагогастродуоденоскопии (ЭФГДС), с последующим гистологическим исследованием биоптатов, забранных во время ЭФГДС и стадированных по OLGA-system (Operative Link on Gastritis Assessment) [13] и OLGIM-system (Operating Link for Gastric Intestinal Metaplasia) [14]. Выраженность эрозивно-язвенной патологии гастродуоденальной зоны оценивали с использованием модифицированной шкалы Lanza [15] и шкалы Cryer [16].
Статистические параметры были рассчитаны при помощи программы IBM SPSS Statistics, версия 19. Количественные показатели, распределение которых отличалось от нормального, представляли в виде медианы (Me), нижнего и верхнего квартилей, для сравнения нескольких выборок использовали критерий Краскела-Уоллиса, с последующим попарным сравнением статистически значимых различий при помощи апостериорного критерия Данна. Для описания качественных данных использовали абсолютные значения и процентные доли, межгрупповое сравнение которых осуществлялось при помощи критерия χ2 Пирсона. Оценка взаимосвязи порядковых с количественными данными проводили с использованием коэффициента корреляции Кендалла. Для выявления факторов, ассоциированных с эрозивно-язвенными гастродуоденопатиями, использовали метод множественной логистической регрессии [17, 18].
Результаты
Частота выявленного атеросклероза МА составила 53%.
Наиболее часто выявляли поражение чревного ствола (ЧС) - 45 (94%) пациентов с медианой выраженности стеноза 40,0 (10,0; 50,0)%. Атеросклеротическое поражение верхней брыжеечной артерии (ВБА) выявлено у 28 (58%) больных с медианой выраженности стеноза 40,0 (10,0; 50,0)%.
У 25 (52%) больных установлено сочетанное поражение ЧС и ВБА.
Вторым по частоте оказалось изолированное поражение ЧС - 20 (42%) больных и еще реже регистрировалось изолированное поражение ВБА - у 3 (6%) пациентов.
Посредством корреляционного анализа была установлена положительная взаимосвязь степени стеноза ВБА со стадией ХИНК (τ=0,193; р=0,036).
В соответствии с рекомендациями по ведению пациентов с хронической мезентериальной ишемией Европейского общества гастроэнтерологов 2020 г. [4] все пациенты были разделены на 3 группы в зависимости от наличия и выраженности атеросклероза МА: 1-я группа - 43 пациента без атеросклероза МА; 2-я группа - 37 пациентов с гемодинамически незначимым атеросклерозом МА; 3-я группа - 11 пациентов с гемодинамически значимым атеросклерозом МА.
Пациенты с атеросклерозом МА были статистически значимо старше. Стоит отметить, что исследуемые с атеросклеротическим поражением непарных висцеральных ветвей брюшной аорты, в особенности гемодинамически значимым, характеризовались более частой встречаемостью атеросклероза почечных артерий. Статистически значимых различий в отношении распространенности поражения АНК, выраженности ХИНК и наличия оперативных вмешательств по реваскуляризации АНК в анамнезе при сравнительном анализе исследуемых групп не зафиксировано.
При оценке сопутствующей патологии установлено, что пациенты с гемодинамически значимым поражением МА характеризовались более частым наличием хронической болезни почек и анемии, а также более выраженной коморбидностью по индексу Charlson. Необходимо подчеркнуть, что при оценке лекарственного анамнеза не было выявлено статистически значимых межгрупповых различий в отношении приема антиагрегантных, антикоагулянтных и НПВП (табл. 1).
)
)
Анализ клинической симптоматики показал тенденцию к более частой встречаемости и выраженности гастроэнтерологических жалоб в 3-й группе пациентов, однако данные различия не были статистически значимыми. При сравнительном анализе патологии верхних отделов ЖКТ в группах пациентов с гемодинамически значимым стенозом МА зафиксирована большая частота эрозивно-язвенных гастродуоденопатий, в особенности язвенной болезни желудка в стадии обострения (табл. 2).
)
)
Посредством корреляционного анализа была выявлена положительная взаимосвязь степени стеноза ВБА с выраженностью эрозивно-язвенного процесса в гастродуоденальной зоне по шкале Cryer (τ=0,337; р=0,031) и модифицированной шкале Lanza (τ=0,405; р=0,010) (рис. 1).
)
Также зафиксирована положительная взаимосвязь степени стеноза ЧС с выраженностью атрофии по OLGA-system (τ=0,264; р=0,020) и кишечной метаплазии по OLGIM-system (τ=0,237; р=0,042) (рис. 2).
)
Посредством множественной логистической регрессии с включением всех предикторов, определенных по результатам серий простых логистических регрессий, были определены факторы, ассоциированные с эрозивно-язвенными гастродуоденопатиями. Этими факторами оказались:
· наличие атеросклероза МА (ОШ 4,148; ДИ 1,403-12,262; р=0,010);
· увеличение общего балла по шкале HADS-депрессия (ОШ 1,340; ДИ 1,118-1,606; р=0,002);
· уровень потребления алкоголя согласно тесту AUDIT (ОШ 1,166; ДИ 1,017-1,337; р=0,028).
Обсуждение
Среди пациентов с ХИНК атеросклероз МА был зафиксирован у 53%, что сопоставимо с данными литературы [19, 20]. Посредством ретроспективного анализа данных магнитно-резонансной ангиографии у пациентов с атеросклерозом нижних конечностей F. Streckenbach et al. показали, что у 50% больных регистрируется и атеросклероз МА [20]. В выполненном нами исследовании особого внимания заслуживает факт выявления положительной корреляционной связи между степенью стеноза ВБА и тяжестью ХИНК.
Одной из особенностей атеросклероза МА является планомерное увеличение его частоты с возрастом [21], что подтверждено и на нашей группе пациентов. У большинства исследуемых обнаружено сопутствующее атеросклеротическое поражение различных сосудистых бассейнов. Наиболее часто встречалось поражение сонных и почечных артерий. При этом стеноз почечных артерий статистически значимо чаще обнаруживался в группе пациентов со значимым стенозом МА (3-я группа), что ассоциировано и с высокой частотой хронической болезни почек среди больных атеросклерозом МА. Полученные данные соответствуют результатам других исследований поражений разных артериальных бассейнов у пациентов с ХИНК [22, 23].
Стоит отметить, что у пациентов с атеросклерозом непарных висцеральных ветвей брюшной аорты чаще регистрировалась анемия. Как известно, железодефицитная и В12-дефицитная анемии зачастую являются следствием патологии верхних отделов ЖКТ, в первую очередь эрозивно-язвенных гастродуоденопатий и атрофического гастрита. Анализ патологии верхних отделов ЖКТ показал, что среди пациентов с гемодинамически значимым стенозом МА чаще встречались эрозии и язвы гастродуоденальной зоны, в особенности язвенная болезнь желудка в стадии обострения. Это было подтверждено наличием положительной корреляционной связи между процентом стеноза ВБА и выраженностью эрозивно-язвенного процесса в гастродуоденальной зоне по шкале Cryer (τ=0,337; р=0,031) и модифицированной шкале Lanza (τ=0,405; р=0,010).
Еще одной группой причин, объясняющих частую встречаемость анемии в группе пациентов со значимым стенозом МА, могут являться предраковые изменения слизистой оболочки желудка. Так, выполненный корреляционный анализ свидетельствовал о положительной взаимосвязи степени стеноза ЧС с выраженностью атрофии по OLGA-system и кишечной метаплазии по OLGIM-system.
При сравнительном анализе клинических особенностей патологии верхних отделов ЖКТ выявлена тенденция к более частой встречаемости и выраженности гастроэнтерологических жалоб в группе пациентов с атеросклерозом МА, однако данные различия не были статистически значимыми. Важно заострить внимание на том, что ни у одного больного с гемодинамически значимым стенозом МА не регистрировалось сочетания симптомов "классической триады" ХМИ. Это очередной раз показывает низкую прогностическую ценность данной диагностической триады в повседневной клинической практике [24].
Посредством множественной логистической регрессии были определены факторы, ассоциированные с эрозивно-язвенными гастродуоденопатиями. Это такие факторы, как атеросклероз МА, увеличение общего балла по шкале HADS-депрессия и уровня потребления алкоголя согласно тесту AUDIT. При этом важно учитывать, что вклад таких значимых факторов риска патологии гастродуоденальной зоны, как инфекция H. pylori и прием ульцерогенных лекарственных препаратов, во всех группах был сопоставим и не показал предиктивной значимости.
Сегодня активно изучается роль злоупотребления алкоголем, курения и тревожно-депрессивных расстройств в ульцерогенезе. В нашем исследовании свое предиктивное влияние подтвердили выраженность депрессии по шкале HADS и уровень потребления алкоголя, согласно тесту AUDIT. Однако не стоит забывать, что в настоящее время большинством исследователей подтверждается лишь их второстепенное влияние на развитие патологии гастродуоденальной зоны [25, 26].
Наличие атеросклероза МА у пациентов с ХИНК увеличивало риск эрозивно-язвенных гастродуоденопатий в 4,148 раза (ДИ 1,403-12,262). Необходимо подчеркнуть, что гипотезы о вкладе гемодинамически значимых стенозов МА в ульцерогенез в литературе уже выдвигались. Так, J. Manunga et al. обнаружили регресс эндоскопических проявлений эрозивно-язвенных гастродуоденопатий, а также их рецидивирования у пациентов с ХМИ после стентирования МА [27]. Теоретически, помимо вклада таких общеизвестных факторов, как прием НПВП, курение и инволюция слизистой оболочки ЖКТ с возрастом, данная ассоциация также может быть обусловлена нарушением желудочной микроциркуляции на фоне гемодинамически значимых или функциональных стенозов МА. Однако, учитывая отсутствие валидных тестов для определения тканевой перфузии органов ЖКТ, данные предположения требуют глубокого анализа и дальнейшего изучения.
Ограничения исследования
К ограничениям исследования можно отнести малый объем выборки, в особенности в группе пациентов с гемодинамически значимыми стенозами МА.
Заключение
Частота атеросклеротического поражения МА у пациентов с инфраингвинальным поражением АНК составила 53%, с преобладанием сочетанного поражения ЧС и ВБА - 52%. При этом чем выше стадия ХИНК, тем больше вероятность атеросклеротического поражения мезентериальных сосудов. Между стенозом МА и эрозивно-язвенным поражением ЖКТ есть прямая корреляционная связь.
Литература
1. Norgren L., Hiatt W.R., Dormandy J.A., et al. Inter-Society Consensus for the Management of Peripheral Arterial Disease (TASC II). Journal of Vascular Surgery. 2007; 45 Suppl S: S5-S67. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jvs.2006.12.037
2. Conte M.S., Bradbury A.W., Kolh P., et al. Global vascular guidelines on the management of chronic limb-threatening ischemia. Journal of Vascular Surgery. 2019; 69 (6S): 3S-125S.e40. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jvs.2019.02.016
3. Herbert G.S., Steele S.R. Acute and chronic mesenteric ischemia. Surgical Clinics of North America. 2007; 87 (5): 1115-1134. DOI: https://doi.org/10.1016/j.suc.2007.07.016
4. Terlouw L.G., Moelker A., Abrahamsen J., et al. European guidelines on chronic mesenteric ischaemia - joint United European Gastroenterology, European Association for Gastroenterology, Endoscopy and Nutrition, European Society of Gastrointestinal and Abdominal Radiology, Netherlands Association of Hepatogastroenterologists, Hellenic Society of Gastroenterology, Cardiovascular and Interventional Radiological Society of Europe, and Dutch Mesenteric Ischemia Study group clinical guidelines on the diagnosis and treatment of patients with chronic mesenteric ischaemia. United European Gastroenterology Journal. 2020; 8 (4): 371-395. DOI: https://doi.org/10.1177/2050640620916681
5. Xu Y., Xiong L., Li Y., et al. Diagnostic methods and drug therapies in patients with ischemic colitis. International Journal of Colorectal Disease. 2021; 36 (1): 47-56. DOI: https://doi.org/10.1007/s00384-020-03739-z
6. Dutta A., Byreddi L.Y., Kesari K., Buchupalle P. Gastric ischaemia: a rare cause of gastric ulcers. BMJ Case Reports. 2021; 14 (8): e243463. DOI: https://doi.org/10.1136/bcr-2021-243463
7. Kaptik S., Jamal Y., Jackson B.K., Tombazzi C. Ischemic gastropathy: an unusual cause of abdominal pain and gastric ulcers. American Journal of the Medical Sciences. 2010; 339 (1): 95-97. DOI: https://doi.org/10.1097/MAJ.0b013e3181bb41b1
8. Ойноткинова О.Ш. Диагностические критерии абдоминальной ишемической болезни и методы коррекции. Доказательная гастроэнтерология. 2017; 6 (1): 9-20. DOI: https://doi.org/10.17116/dokgastro2017619-20
9. Kulich K.R., Madisch A., Pacini F., et al. Reliability and validity of the Gastrointestinal Symptom Rating Scale (GSRS) and Quality of Life in Reflux and Dyspepsia (QOLRAD) questionnaire in dyspepsia: a six-country study. Health and Quality of Life Outcomes. 2008; 6: 12. DOI: https://doi.org/10.1186/1477-7525-6-12
10. Zigmond A.S., Snaith R.P. The hospital anxiety and depression scale. Acta Psychiatrica Scandinavica. 1983; 67 (6): 361-370. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1600-0447.1983.tb09716.x
11. Babor T., Higgins-Biddle J., Saunders J. AUDIT, the Alcohol Use Disorders Identification Test: Guidelines for Use in Primary Care (second edition) Geneva, Switzerland: World Health Organization, 2001.
12. Charlson M.E., Pompei P., Ales K.L., MacKenzie C.R. A new method of classifying prognostic comorbidity in longitudinal studies: development and validation. Journal of Chronic Diseases. 1987; 40 (5): 373-383. DOI: https://doi.org/10.1016/0021-9681(87)90171-8
13. Rugge M., Correa P., Di Mario F., et al. OLGA staging for gastritis: a tutorial. Digestive and Liver Disease. 2008; 40 (8): 650-658. DOI: https://doi.org/10.1016/j.dld.2008.02.030
14. Capelle L.G., de Vries A.C., Haringsma J., et al. The staging of gastritis with the OLGA system by using intestinal metaplasia as an accurate alternative for atrophic gastritis. Gastrointestinal Endoscopy. 2010; 71 (7): 1150-1158. DOI: https://doi.org/10.1016/j.gie.2009.12.029
15. Lanza F.L. Endoscopic studies of gastric and duodenal injury after the use of ibuprofen, aspirin, and other nonsteroidal anti-inflammatory agents. American Journal of Medicine. 1984; 77 (1A): 19-24. DOI: https://doi.org/10.1016/s0002-9343(84)80014-5
16. Cryer B., Feldman M. Effects of very low dose daily, long-term aspirin therapy on gastric, duodenal, and rectal prostaglandin levels and on mucosal injury in healthy humans. Gastroenterology. 1999; 117 (1): 17-25. DOI: https://doi.org/10.1016/s0016-5085(99)70545-7
17. Гланц С. Медико-биологическая статистика. М.: Практика. 1999; 459.
18. Гржибовский А.М., Иванов С.В., Горбатова М.А. Сравнение количественных данных трех и более независимых выборок с использованием программного обеспечения Statistica и SPSS: параметрические и непараметрические критерии. Наука и здравоохранение. 2016; 4: 5-37.
19. Селянина А.А., Долгушина А.И., Фокин А.А. и др. Поражение верхних отделов желудочно-кишечного тракта у пациентов с атеросклерозом артерий нижних конечностей: данные ретроспективного анализа. Кардиоваскулярная терапия и профилактика. 2022; 21 (2): 2990. DOI: https://doi.org/10.15829/1728-8800-2022-2990
20. Streckenbach F., Meinel F.G., Ammermann F., et al. Prevalence of visceral artery involvement in patients with peripheral artery disease found on run-off MRA. BMC Medical Imaging. 2021; 21 (1): 93. DOI: https://doi.org/10.1186/s12880-021-00615-2
21. Terlouw L.G., Verbeten M., van Noord D., et al. The Incidence of Chronic Mesenteric Ischemia in the Well-Defined Region of a Dutch Mesenteric Ischemia Expert Center. Clinical and Translational Gastroenterology. 2020; 11 (8): e00200. DOI: https://doi.org/10.14309/ctg.0000000000000200
22. Jung H.J., Lee S.S., Kim H.Y., et al. Association between carotid artery stenosis and peripheral artery disease: Evaluation by screening carotid ultrasonography (cross-sectional study). Medicine (Baltimore). 2019; 98 (6): e14163. DOI: https://doi.org/10.1097/MD.0000000000014163
23. Aboyans V., Desormais I., Magne J., et al. Renal Artery Stenosis in Patients with Peripheral Artery Disease: Prevalence, Risk Factors and Long-term Prognosis. European Journal of Vascular and Endovascular Surgery. 2017; 53 (3): 380-385. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejvs.2016.10.029
24. Anandan A.S., Silva M. Chronic mesenteric ischemia: Diagnosis & management. Annals of Medicine and Surgery (Lond). 2022; 80: 104138. DOI: https://doi.org/10.1016/j.amsu.2022.104138
25. Lee Y.B., Yu J., Choi H.H., et al. The association between peptic ulcer diseases and mental health problems: A population-based study: a STROBE compliant article. Medicine (Baltimore). 2017; 96 (34): e7828. DOI: https://doi.org/10.1097/MD.0000000000007828
26. Levenstein S., Rosenstock S., Jacobsen R.K., Jorgensen T. Psychological stress increases risk for peptic ulcer, regardless of Helicobacter pylori infection or use of nonsteroidal anti-inflammatory drugs. Clinical Gastroenterology and Hepatology. 2015; 13 (3): 498-506.e1. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cgh.2014.07.052
27. Manunga J. Bifurcated Stent Technique: A Viable Option for Treatment of Patients With Unusual Anatomy Presenting With Combined Chronic Mesenteric Ischemia and Diffuse Ischemic Gastric Ulcers. Vascular and Endovascular Surgery. 2018; 52 (1): 66-69. DOI: https://doi.org/10.1177/1538574417736691
Материалы данного сайта распространяются на условиях лицензии CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)
© ООО Издательская группа «ГЭОТАР-Медиа». Использование текстового и иллюстративного материала данного издания для обучения любых систем искусственного интеллекта, включая машинное обучение и нейросети, запрещено без письменного разрешения правообладателя.