Simultaneous open recanalization of the extracranial internal carotid artery in combination with endovascular thromboaspiration from its intracranial portions in acute period of ischemic stroke

• Shatravka A.V.
• Patlay I.I.
• Sokurenko G.Yu.
• Bolkhovskoy D.V.
• Kazarin L.A.
• Stepushenkova D.L.
• Gusinskiy A.V.
• Dzhumaeva A.A.

Abstract

Proposed herein is a method of hybrid open and endovascular recanalization of the extra- and intracranial portions of the internal carotid artery in patients in the acutest period of ischemic stroke. The method is aimed at restoring adequate blood flow in arteries of the anterior cerebral circulation.

Objective. The purpose of this study was to substantiate efficacy and feasibility of performing open recanalization of the proximal portion of the internal carotid artery with thromboaspiration from the intracranial segments in patients in the hyperacute period of ischemic stroke.

Patients and methods. We studied the results of hybrid recanalization of the internal carotid artery in 11 patients with acute ischemic stroke (Group 1). The control group included 14 patients subjected to endovascular recanalization of the internal carotid artery alone (Group 2). All patients were operated on at the Regional Clinical Hospital of the Kaliningrad Region.

Results. A longer time of hybrid operations, averagely amounting to 90 (60; 130) minutes versus 57 (40; 70) minutes (p<0.01) for endovascular recanalization of the internal carotid artery did not negatively affect further outcomes. Significant regression of neurological symptoms to the mRs score ≤2 was recorded at discharge in eight (72.7%) patients after hybrid operations, thus statistically differing from that in Group 2, i. e., three (21.4%) patients. Restoration of adequate blood flow on the mTICI 2c-3 scale was more frequent in Group 1 patients: nine (81.8%) versus five (35.7%) patients in Group 2, but the difference was statistically non-significant (p=0.06). The frequency of hemorrhagic transformations and lethal outcomes did not differ statistically in both groups.

Conclusion. A simultaneous hybrid method of open and endovascular recanalization of the extra- and intracranial portions of carotid arteries may be regarded as one of promising methods of surgical treatment of patients in the hyperacute period of ischemic stroke in acute thrombosis of the internal carotid artery.

Keywords: ischemic stroke; acute thrombosis; carotid thrombectomy; endovascular recanalization

References

1. Akzhigitov R.G., Alekyan B.G., Alferova V.V., et al. Ischemic stroke and transient ischemic attack in adults: Clinical recommendations. 2021; 181. (in Russian)

2. Lukyanchikov V.A., Udodov E.V., Polunina N.A., et al. Possibilities of surgical correction of internal carotid artery thrombosis in patients with acute ischemic stroke. Russian Sklifosovsky Journal “Emergency Medical Care”. 2017; 6 (2): 110–117. DOI: https://doi.org/10.23934/2223-9022-2017-6-1-110-117 (in Russian)

3. Weimar C., Goertler M., Harms L. Distribution and outcome of symptomatic stenoses and occlusions in patients with acute cerebral ischemia. Archives of Neurology. 2006; 63 (9): 1287–1291. DOI: https://doi.org/10.1001/archneur.63.9.1287

4. Powers W.J., Rabinstein A.A., Ackerson T., et al. Guidelines for the Early Management of Patients With Acute Ischemic Stroke: 2019 Update to the 2018 Guidelines for the Early Management of Acute Ischemic Stroke: A Guideline for Healthcare Professionals From the American Heart Association/American Stroke Association. Stroke. 2019; 50 (12): e344–e418. DOI: https://doi.org/10.1161/STR.0000000000000211

5. Anadani M., Marnat G., Consoli A., et al. TITAN and ETIS Registry Investigators. Endovascular Therapy of Anterior Circulation Tandem Occlusions: Pooled Analysis From the TITAN and ETIS Registries. Stroke. 2021; 52 (10): 3097–3105. DOI: https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.120.033032

6. Saini H., Cerejo R., Williamson R., Malhotra K. Internal Carotid Artery Occlusion: Management. Current Neurology and Neuroscience Reports. 2022; 22 (7): 383–388. DOI: https://doi.org/10.1007/s11910-022-01201-x

7. Logvinenko R.L., Kokov L.S., Arablinskiy A.V. Treatment of acute tandem occlusion of arteries of anterior cerebral circulation without emergency stenting. Angiology and vascular surgery. 2021; 27 (1): 53–64. DOI: https://doi.org/10.33529/ANGIO2021105. (in Russian)

8. Shamalov N.A., Hasanova D.R., Stahovskaya L.V., et al. Reperfuzionnaya terapiya ishemicheskogo insul’ta. Klinicheskiy protokol. M.: MEDpress-inform. 2019; 80. (in Russian)

9. Bartoli M.A., Squarcioni C., Nicoli F., et al. Early carotid endarterectomy after intravenous thrombolysis for acute ischaemic stroke. European Journal of Vascular and Endovascular Surgery. 2009; 37 (5): 512–518. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejvs.2008.12.018

10. Azzini C., Gentile M., De Vito A., et al. Very Early Carotid Endarterectomy After Intravenous Thrombolysis. European Journal of Vascular and Endovascular Surgery. 2016; 51 (4): 482–486. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejvs.2015.11.006

11.  Zivanovic Z., Gvozdenovic S., Jovanovic D.R., et al. SETIS Investigation Group. Intravenous thrombolysis in acute ischemic stroke due to occlusion of internal carotid artery – a Serbian Experience with Thrombolysis in Ischemic Stroke (SETIS). Clinical Neurology and Neurosurgery. 2014; 120: 124–128. DOI: https://doi.org/10.1016/j.clineuro.2014.03.008

12.  Koge J., Matsumoto S., Nakahara I., et al. Impact of thrombus migration on clinical outcomes in patients with internal carotid artery occlusions and patent middle cerebral artery. Journal of the Neurological Sciences. 2020; 412: 116737. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jns.2020.116737

13.  Alves H.C., Treurniet K.M., Jansen I.G.H., et al. Thrombus migration paradox in patients with acute ischemic stroke. Stroke. 2019; 50 (11): 3156–3163. DOI: https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.119.026107

14.  Kaesmacher J., Boeckh–Behrens T., Simon S., et al. Risk of thrombus fragmentation during endovascular stroke treatment. American Journal of Neuroradiology. 2017; 38 (5): 991–998. DOI: https://doi.org/10.3174/ajnr.A5105

15.  Platko S., Bensabeur F., Rotsching N., et al. Intravenous thrombolysis prior to mechanical thrombectomy does not affect clinical or procedural outcomes in patients with large vessel occlusion acute ischemic stroke. Journal of Clinical Neuroscience. 2022; 100: 120–123. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jocn.2022.04.016

16.  Yang P., Zhang Y., Zhang L., et al. Endovascular thrombectomy with or without intravenous alteplase in acute atroke. New England Journal of Medicine. 2020; 382 (21): 1981–1993. DOI: https://doi.org/10.1056/NEJMoa2001123

17.  Zi W., Qiu Z., Li F., et al. Effect of endovascular treatment alone versus intravenous alteplase plue endovascular treatment on functional independence in patients with acute ischemic stroke: The DEVT randomized clinical trial. JAMA. 2021; 325 (3): 234–243. DOI: https://doi.org/10.1001/jama.2020.23523

18.  LeCouffe N.E., Kappelhof M., Treurniet K.M., et al. MR CLEAN–NO IV Investigators. A randomized trial of intravenous alteplase before endovascular treatment for stroke. New England Journal of Medicine. 2021; 385 (20): 1833–1844. DOI: https://doi.org/10.1056/NEJMoa2107727

19. Krylov V.V., Lukyanchikov V.A., Polunina N.A., et al. Surgical revascularization of the brain in patients with acute ischaemic stroke. Angiology and Vascular Surgery. 2020; 26 (2): 124–132. DOI: https://doi.org/10.33529/ANGIO2020207 (in Russian)

20. Olivot J-M., Heit J., Mazighi M., et al. What predicts poor outcome after successful thrombectomy in early time window? Journal of NeuroInterventional Surgery. 2022; 14: 1051–1055. DOI: https://doi.org/10.1136/neurintsurg2021-017946/

21. Volodyukhin M.U. Roentengen-endovascular method of cerebral blood flow restoration in acute tandem occlusion of the internal carotid artery with embolism development in the middle cerebral artery. Kazan Medical Journal. 2016; 97 (3): 457–460. DOI: https://doi.org/10.17750/KMJ2016-457. (in Russian)

22. Liu H., Jia R., He Y., et al. Safety and efficacy of the SeparGateTM balloon-guiding catheter in neurointerventional surgery: A prospective, multicenter, single-arm clinical trial. Journal of interventional Medicine. 2022; 5 (3): 143–147. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jimed.2022.06.003

23. Dumas V., Kaesmacher J., Ognard J., et al. Carotid artery direct access for mechanical thrombectomy: the Carotid Artery Puncture Evaluation (CARE) study. Journal of NeuroInterventional Surgery. 2022; 14 (12): 1180–1185. DOI: https://doi.org/10.1136/neurintsurg-2021-017935

24. Abugov S.A., Alekyan B.G., Arakelyan V.S., et al. Blockage and stenosis of the carotid artery: Clinical recommendations. Moscow: Ministry of Health of the Russian Federation. 2016; 34. (in Russian)

Клиническое наблюдение

Пациент Д., 62 года, был госпитализирован в ГБУЗ "КО КОКБ" 12.08.2022 в экстренном порядке с жалобами на онемение, снижение движений в правых конечностях. Беспокоен. На вопросы отвечает грамотно. Осмотрен неврологом. Уровень неврологического дефицита по mRs - 4 балла. NIHSS - 8 баллов. Правая верхняя конечность - плегия, нижняя конечность - парез до 4 баллов. Частичный паралич взора. Начало вышеописанных клинических проявлений около 5 ч до госпитализации. В анамнезе артериальная гипертензия [подъем артериального давления (АД) до 160/90 мм рт. ст., гипотензивную терапию не получает]. Никаких лекарственных препаратов пациент не принимал. Считал себя здоровым человеком до момента развития ОНМК. Пациенту проведено стандартное обследование по программе ОНМК. По данным КТ головного мозга - ASPECT 10 баллов. По данным МСКТ ангиографии брахиоцефальных артерий выявлена окклюзия ВСА слева на экстра- и интракраниальном уровне с коллатеральным заполнением артерий передней циркуляции слева (рис. 2). По данным ультразвукового дуплексного сканирования кровоток по ВСА не определялся. Имелась акустическая эхотень в области бифуркации СА, позволившая предположить наличие кальцинированной бляшки. Состояние пациента обсуждалось мультидисциплинарной бригадой в составе невролога, анестезиолога, сердечно-сосудистого хирурга, врача-рентгенохирурга отделения рентгенэндоваскулярных методов диагностики и лечения. Сформулирован диагноз: инфаркт мозга, вызванный неуточненной закупоркой или стенозом мозговых артерий, ишемический инсульт в бассейне левой СМА от 12.08.2022, неуточненный как тромбоз или эмболия с правосторонней плегией правой верхней конечности, парезом правой нижней конечности до 4 баллов. Церебральный атеросклероз. Тромбоз левой ВСА. Сопутствующие заболевания: гипертоническая болезнь III стадии, 3-й степени, риск 4. Учитывая пролонгированный характер тромбоза, наличие кальцинированной бляшки в области бифуркации СА, которая могла потенциально препятствовать адекватной реканализации, принято решение о выполнении гибридной операции.

Пациент доставлен в операционную отделения рентгенохирургических методов диагностики и лечения. Под общей анестезией с непрерывным инвазивным мониторингом АД выполнен типичный доступ к левой общей, наружной сонной артерии (НСА) и ВСА. При ревизии ОСА и НСА хорошо пульсировали. ВСА не пульсировала. Проведена гепаринизация (5000 ЕД внутривенно). Артерии пережаты. Произведена продольная артериотомия ОСА с переходом на ВСА. Кратковременно снят зажим с ОСА - получен хороший пульсирующий кровоток. Из НСА - удовлетворительный ретроградный кровоток. ВСА - тромбирована на протяжении. Из ВСА тромб легко эвакуировался самостоятельно ретроградным кровотоком (рис. 3). В бифуркации СА - нестабильная атеросклеротическая бляшка, стенозирующая просвет до 60-70% (рис. 4). Выполнена открытая КЭАЭ. В ВСА установлен интродьюсер 6 Fr. Зафиксирован на обтяжках. Выполнено контрастирование интракраниальных артерий. Визуализированы тромботические массы в дистальном отделе ВСА (рис. 5). Через интродьюсер под Rh-ангиографическим контролем реперфузионным катетером (Sofia, Microvention) выполнена тромбаспирация из интракраниальных отделов ВСА. Получены тромботические массы (рис. 6). При контрольном контрастировании - хороший ангиографический результат. Интракраниальный отдел ВСА и СМА хорошо контрастируются. Полная антеградная реперфузия - mTICI 3 балла (рис. 7). Интродьсер удален. В зону артериотомического отверстия вшита синтетическая заплата. После запуска кровотока отмечена хорошая пульсация реконструированной зоны. Произведен ангиографический контроль через пункцию ОСА. Гемостаз. Послойный шов ран с дренированием. Асептическая повязка. Время операции - 70 мин.

Экстубация произведена через 24 ч после контрольной КТ головного мозга. По данным контрольной КТ головного мозга слева в теменной области отмечено формирование ишемического очага 15×17 мм. Сразу же выполнена МСКТ-ангиография брахиоцефальных артерий, по данным которой ОСА, ВСА, артерии передней циркуляции проходимы, без признаков рестеноза (рис. 8). Антитромботическая терапия в первые сутки не назначалась.

После экстубации отмечено появление движений в правой верхней конечности. Послеоперационный период без особенностей. Пациент на 13-е сутки после операции в удовлетворительном состоянии выписан на амбулаторное лечение. Рана на шее зажила первичным натяжением. При выписке отмечено практически полное восстановление движений, мышечной силы в правой верхней конечности. Уровень неврологического дефицита mRs - 1 балл. От терапии в реабилитационном центре пациент отказался. При телефонном контакте с пациентом в январе 2023 г. зафиксировано, что пациент вернулся к труду. Назначенное лечение принимает, находится под диспансерным наблюдением.

Безусловно, данному больному можно было бы выполнить эндоваскулярную реканализацию СА, но вероятность прогрессирования послеоперационных неврологических осложнений могла бы быть значимой вследствие риска фрагментации тромба и его миграции в дистальное русло. Во время гибридной операции тромб самостоятельно эвакуировался ретроградным кровотоком после артериотомии. После пережатия СА исключается миграция фрагментов в СМА. На наш взгляд, обеспечивается лучший контроль полноты тромбэктомии. Нестабильная атеросклеротическая бляшка потребовала бы установки стента, что, учитывая структуру бляшки, могло бы привести к проникновению атероматозных масс через ячейки стента и дистальной эмболии. В данном клиническом наблюдении была выполнена КЭАЭ с полноценным удалением атеросклеротической бляшки. Ангиографический контроль, как и тромбаспирацию из ВСА и при необходимости из СМА, удобно выполнять через артериотомическое отверстие в ВСА.

Учитывая последние данные литературы, следует на междисциплинарном уровне обсудить вопрос о целесообразности избирательного подхода к назначению системной тромболитической терапии у пациентов с ИИ, которым предстоит открытое или гибридное вмешательство по неотложным показаниям.

Заключение

Одномоментный гибридный метод открытой и эндоваскулярной реканализации экстракраниального и интракраниального отделов СА может рассматриваться как один из перспективных методов хирургического лечения больных в острейшем периоде ишемического инсульта при остром тромбозе ВСА.

КОММЕНТАРИЙ РЕДАКЦИИ

Тема выполненного исследования актуальна и востребована. Авторами получены удовлетворительные результаты. Тем не менее следует указать на факт того, что решение о целесообразности хирургического восстановления кровотока в ткани мозга в острейший период ишемического инсульта необходимо принимать с учетом данных КТ-перфузии головного мозга. Только такой алгоритм на современном этапе может привести к обоснованному выбору стратегии реваскуляризации.

Проведение подобных работ на современном этапе целесообразно только в специализированных центрах при наличии мультидисциплинарной команды специалистов.

Литература

1. Акжигитов Р.Г., Алекян Б.Г., Алферова В.В. и др. Ишемический инсульт и транзиторная ишемическая атака у взрослых: Клинические рекомендации. 2021; 181.

2. Лукьянчиков В.А., Удодов Е.В., Полунина Н.А. и др. Возможности хирургической коррекции тромбоза внутренней сонной артерии у пациентов с острым ишемическим инсультом. Журнал им. Н.В. Склифосовского "Неотложная медицинская помощь". 2017; 6 (2): 110-117. DOI: https://doi.org/10.23934/2223-9022-2017-6-1-110-117

3. Weimar C., Goertler M., Harms L. Distribution and outcome of symptomatic stenoses and occlusions in patients with acute cerebral ischemia. Archives of Neurology. 2006; 63 (9): 1287-1291. DOI: https://doi.org/10.1001/archneur.63.9.1287

4. Powers W.J., Rabinstein A.A., Ackerson T., et al. Guidelines for the Early Management of Patients With Acute Ischemic Stroke: 2019 Update to the 2018 Guidelines for the Early Management of Acute Ischemic Stroke: A Guideline for Healthcare Professionals From the American Heart Association/American Stroke Association. Stroke. 2019; 50 (12): e344-e418. DOI: https://doi.org/10.1161/STR.0000000000000211

5. Anadani M., Marnat G., Consoli A., et al. TITAN and ETIS Registry Investigators. Endovascular Therapy of Anterior Circulation Tandem Occlusions: Pooled Analysis From the TITAN and ETIS Registries. Stroke. 2021; 52 (10): 3097-3105. DOI: https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.120.033032

6. Saini H., Cerejo R., Williamson R., Malhotra K. Internal Carotid Artery Occlusion: Management. Current Neurology and Neuroscience Reports. 2022; 22 (7): 383-388. DOI: https://doi.org/10.1007/s11910-022-01201-x

7. Логвиненко Р.Л., Коков Л.С., Араблинский А.В. Лечение острой тандемной окклюзии артерий передней циркуляции головного мозга без экстренного стентирования. Ангиология и сосудистая хирургия. 2021; 27 (1): 53-64. [Logvinenko R.L., Kokov L.S., Arablinskiy A.V. Treatment of acute tandem occlusion of arteries of anterior cerebral circulation without emergency stenting. Angiology and vascular surgery. 2021; 27 (1): 53-64 (in Russian)]. DOI: https://doi.org/10.33529/ANGIO2021105

8. Шамалов Н.А., Хасанова Д.Р., Стаховская Л.В. и др. Реперфузионная терапия ишемического инсульта. Клинический протокол. М.: МЕДпресс-информ. 2019; 80.

9. Bartoli M.A., Squarcioni C., Nicoli F., et al. Early carotid endarterectomy after intravenous thrombolysis for acute ischaemic stroke. European Journal of Vascular and Endovascular Surgery. 2009; 37 (5): 512-518. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejvs.2008.12.018

10. Azzini C., Gentile M., De Vito A., et al. Very Early Carotid Endarterectomy After Intravenous Thrombolysis. European Journal of Vascular and Endovascular Surgery. 2016; 51 (4): 482-486. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejvs.2015.11.006

11. Zivanovic Z., Gvozdenovic S., Jovanovic D.R., et al. SETIS Investigation Group. Intravenous thrombolysis in acute ischemic stroke due to occlusion of internal carotid artery - a Serbian Experience with Thrombolysis in Ischemic Stroke (SETIS). Clinical Neurology and Neurosurgery. 2014; 120: 124-128. DOI: https://doi.org/10.1016/j.clineuro.2014.03.008

12. Koge J., Matsumoto S., Nakahara I., et al. Impact of thrombus migration on clinical outcomes in patients with internal carotid artery occlusions and patent middle cerebral artery. Journal of the Neurological Sciences. 2020; 412: 116737. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jns.2020.116737

13. Alves H.C., Treurniet K.M., Jansen I.G.H., et al. Thrombus migration paradox in patients with acute ischemic stroke. Stroke. 2019; 50 (11): 3156-3163. DOI: https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.119.026107

14. Kaesmacher J., Boeckh-Behrens T., Simon S., et al. Risk of thrombus fragmentation during endovascular stroke treatment. American Journal of Neuroradiology. 2017; 38 (5): 991-998. DOI: https://doi.org/10.3174/ajnr.A5105

15. Platko S., Bensabeur F., Rotsching N., et al. Intravenous thrombolysis prior to mechanical thrombectomy does not affect clinical or procedural outcomes in patients with large vessel occlusion acute ischemic stroke. Journal of Clinical Neuroscience. 2022; 100: 120-123. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jocn.2022.04.016.

16. Yang P., Zhang Y., Zhang L., et al. Endovascular thrombectomy with or without intravenous alteplase in acute atroke. New England Journal of Medicine. 2020; 382 (21): 1981-1993. DOI: https://doi.org/10.1056/NEJMoa2001123

17. Zi W., Qiu Z., Li F., et al. Effect of endovascular treatment alone versus intravenous alteplase plue endovascular treatment on functional independence in patients with acute ischemic stroke: The DEVT randomized clinical trial. JAMA. 2021; 325 (3): 234-243. DOI: https://doi.org/10.1001/jama.2020.23523

18. LeCouffe N.E., Kappelhof M., Treurniet K.M., et al. MR CLEAN-NO IV Investigators. A randomized trial of intravenous alteplase before endovascular treatment for stroke. New England Journal of Medicine. 2021; 385 (20): 1833-1844. DOI: https://doi.org/10.1056/NEJMoa2107727

19. Крылов В.В., Лукьянчиков В.А., Полунина Н.А. и др. Хирургическая реваскуляризация головного мозга у пациентов с острым ишемическим инсультом. Ангиология и сосудистая хирургия. 2020; 26 (2): 124-132. DOI: https://doi.org/10.33529/ANGIO2020207

20. Olivot J-M., Heit J., Mazighi M., et al. What predicts poor outcome after successful thrombectomy in early time window? Journal of NeuroInterventional Surgery. 2022; 14: 1051-1055. DOI: https://doi.org/10.1136/neurintsurg2021-017946

21. Володюхин М.Ю. Рентгенэндоваскулярный метод восстановления мозгового кровотока при тандемной окклюзии внутренней сонной артерии с развитием эмболии в среднюю мозговую артерию. Казанский медицинский журнал. 2016; 97 (3): 457-460. DOI: https://doi.org/10.17750/KMJ2016-457

22. Liu H., Jia R., He Y., et al. Safety and efficacy of the SeparGateTM balloon-guiding catheter in neurointerventional surgery: A prospective, multicenter, single-arm clinical trial. Journal of interventional Medicine. 2022; 5 (3): 143-147. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jimed.2022.06.003

23. Dumas V., Kaesmacher J., Ognard J., et al. Carotid artery direct access for mechanical thrombectomy: the Carotid Artery Puncture Evaluation (CARE) study. Journal of NeuroInterventional Surgery. 2022; 14 (12): 1180-1185. DOI: https://doi.org/10.1136/neurintsurg-2021-017935

24. Абугов С.А., Алекян Б.Г., Аракелян В. С. и др. Закупорка и стеноз сонной артерии: Клинические рекомендации. Москва: Министерство здравоохранения Российской Федерации. 2016; 34.

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)

п?? GEOTAR-Media Publishing Group. The use of textual and illustrative content from this publication for the training of any artificial intelligence systems п?? including machine learning models and neural networks п?? is strictly prohibited without the prior written consent of the copyright holder.